ואן ברונקהורסט גדל במחלקת הנוער של פיינורד ההולנדית, והושאל בשנת 1993 לקבוצת וואלבייק שם החל את הקריירה המקצוענית שלו. בשנת 1994 חזר ואן ברונקהורסט לפיינורד שם שיחק עד לשנת 1998. בתקופתו בפיינורד היה ואן ברונקהורסט לחלק מרכזי בקבוצה, ואף הפך לחלק מהנבחרת ההולנדית.
בשנת 1998 חתם ואן ברונקהורסט בגלאזגו ריינג'רס תחת המאמן, בן ארצו, דיק אדבוקאט. בכורתו בקבוצה הייתה במסגרת גביע אופ"א, נגד שלבורן האירית. באותו משחק כבש ואן ברונקהורסט את שערו הראשון במדי הקבוצה, והיה שותף להפיכת פיגור של 0–3 במשחק לניצחון 3–5.
ואן ברונקהורסט כבש 22 שערים במדי הריינג'רס ,13 מהם בליגה, בטרם עבר לארסנל תמורת 8.5 מיליון ליש"ט בקיץ 2001
ארסן ונגר החתים את ואן ברונקהורסט במטרה למלא את החלל אשר הותירה עזיבתו של עמנואל פטי במרכז השדה, ובמטרה שישתף פעולה עם פטריק ויירה. אך פציעה קשה בברך השביתה אותו ממשחק למספר חודשים. כאשר חזר מן הפציעה מצא עצמו ואן ברונקהורסט שני לפטריק ויירה ולאדו, וזמן קצר לפני שעזב את המועדון, גם ז'ילברטו סילבה הועדף על פניו.
עם ארסנל הוסיף ואן ברונקהורסט לארון הגביעים שלו שני גביעי FA (אף על פי שלא שיחק באף אחד ממשחקי הגמר) ואליפות אחת, בשנת 2002. הוא כבש שני שערי ליגה לזכות המועדון, אחד נגד לסטר סיטי בינואר 2002, והשני מול צ'לסי בינואר 2003.
לקראת עונת 2003/2004 הצטרף ואן ברונקהורסט לברצלונה שם שיחק תחת המאמן פרנק רייקארד. בתחילה שיחק ואן ברונקהורסט תחת חוזה השאלה לשנה אחת, כאשר לברצלונה שמורה הזכות להשלים את רכישתו. במאי 2004, לאחר שהסתגל לתפקידו כמגן שמאלי, השלימה ברצלונה את רכישתו מארסנל תמורת 2 מיליון פאונד, ואת המגן החתימה על חוזה לשלוש שנים. בסיומה של עונת 2004/2005 זכה ואן ברונקהורסט עם ברצלונה באליפות, תוך שהוא כובש ארבעה שערים בליגה. בעונת 2005/2006 זכה עם הקבוצה באליפות נוספת, כמו גם בליגת האלופות (אף על פי ששותף רק בשני משחקים בליגת האלופות באותה העונה). בספרד שיחק כאשר על חולצתו רשום GIO, בניגוד לתקופתו בארסנל בה על חולצתו היה רשום Bronckhorst.
את הופעת הבכורה שלו בנבחרת הולנד ערך בשנת 1996, ומאז שיחק בקרוב ל-100 משחקים במדים הלאומיים. ואן ברונקהורסט שיחק בשני טורנירי מונדיאל ובשלושה טורנירים של אליפות אירופה, אך לא נטל חלק במונדיאל 1998, וביורו 2000 שימש כמחליפו של ארתור ניומן, וכמעט שלא שותף. ואן ברונקהורסט משמש כקפטן הנבחרת עד היום והוא נכלל בסגל נבחרת הולנד לקראת מונדיאל 2010.
בטורניר יורו 2004 אשר נערך בפורטוגל, העפיל ואן ברונקהורסט עם נבחרת הולנד תחת הדרכתו של דיק אדבוקאט, עד לשלב חצי גמר הטורניר, שם הודחה בידי פורטוגל.
במונדיאל 2006 היה ואן ברונקהורסט שחקן הרכב קבוע במדים הלאומיים. בשלב שמינית הגמר, במשחק נגד נבחרת פורטוגל, הורחק ואן ברונקהורסט בכרטיס אדום, וכך היה שותף לשיא חדש, בהיותו אחד מארבעה מורחקים במשחק אחד במונדיאל. תמונה לא שגרתית הייתה באותו המשחק כאשר ישב ואן ברונקהורסט המורחק ליד חברו לקבוצה בברצלונה דקו מנבחרת פורטוגל אשר הורחק גם כן.
במוקדמות יורו 2008 כבש ואן ברונקהורסט את שער הניצחון מול סלובניה ב-28 במרץ2007. בניצחון 3 - 0 על איטליה ביורו עצמו בישל ואן ברונקהורסט את השער השני והבקיע את השער השלישי.
במונדיאל 2010 הוביל ואן ברונקהורסט את הולנד כקפטן, ואף הבקיע שער מ-30 מטרים בניצחון 3 - 2 על אורוגוואי בחצי הגמר. הולנד העפילה לגמר, בו הפסידה לספרד בתוצאה 0 - 1.
קריירת אימון
עם פרישתו ממשחק, התמנה ואן ברונקהורסט לתפקיד עוזר המאמן של נבחרת הולנד הצעירה. לאחר שנה בתפקיד, ב-21 ביולי2011, התמנה ואן ברונקהורסט לתפקיד עוזרו של רונאלד קומאן, מאמנה הנכנס של קבוצת נעוריו, פיינורד. הוא המשיך בתפקידו גם בעונת 2014/2015 בה הוחלף קומאן בפרד רוטן. ב-23 במרץ2015 הודיעה פיינורד כי ואן ברונקהורסט ישמש כמאמן הראשי של הקבוצה החל מסיום העונה, ויחליף בתפקיד את רוטן. בעונת 2016/2017 ואן ברונקהורסט זכה עם פיינורד באליפות ראשונה של המועדון מזה 18 שנים. בסוף עונת 2017/2018 הוא עזב את הקבוצה.
