10 évesen kezdett el írni, és 16 évesen publikálták első versét. A színház szerelmese lett már egész fiatal korában, legyen az cirkusz, jégrevü vagy a Comédie-Française előadása. 1917-ben Szergej Gyagilevpárizsi Orosz Balett társulatának írta Parádé című balettjét, 1920-ban pedig az Ökör a háztetőnt. A Montparnasse művésznegyedében megismerte Picassót, Amedeo Modiglianit, Guillaume Apollinaire-t és Max Jacobot, akin keresztül megismerte a 16 éves költő-ifjút, Raymond Radiguet-t. Cocteau beleszeretett a fiúba (!): verseinek klasszikus egyszerűségét is mélyen tisztelte. A 21 éves fiú elvesztésekor az ópiumhoz fordult, és megírta Heurtebise, az angyal című versét. 1926-os Orpheusz című drámája megrázta a modern színházat. 1950-ben forgatókönyvet írt belőle, Orpheusz végrendelete című, de filmet csak 10 évvel később, 1960-ban rendezett az eredeti forgatókönyvének alapján.
1930-ban forgatott, A költő vére című, első szürrealista filmjében Cocteau saját múltját viszi vászonra. 1934-es Pokolgép című drámájában az Oidipusz-történetet dolgozta fel, amely a saját bevallása szerint nagyon közel állt hozzá. Magánéletében az 1946-os A Szép és a Szörnyeteg című filmjének főszereplője, Jean Marais lett szerelmi életének főszereplője. Cocteau soha nem vallotta magát filmrendezőnek, sokkal inkább költőnek. Alkotásai közül ez a mű mindmáig a legkedveltebb. Jean az események színhelyéül egy csodálatos kastélyt választott. A gyertyatartók nem hagyományos kandelábereken állnak, hanem a falakból kinyúló élő emberi karok fogják őket. A tükrök folyékony kapuk egy másik világba, a szobrok megelevenednek. Jean Marais szörnyeteg-maszkja olyan sikeresnek bizonyult, hogy amikor a film premierjén a Szörnyeteg végül átváltozik káprázatos herceggé, Greta Garbo ezt kiáltotta: „Adják vissza a szörnyemet!”[forrás?]
„A legendák előjoga a kortalanság” – mondja a narrátor az Orphée film elején, 1949-ben. Cocteau fantáziafilmje önéletrajzi alkotásként is szemlélhető. Orpheuszt Cocteau szerelme, Jean Marais játszotta. Cocteau lenyűgözően használta a visszafelé mozgást és a háttérvetítést.
1950-ben berendezte a Villa Santo-Sospirt Saint-Jean-Cap-Ferrat-ban és monumentális freskósorozatba fogott a mentoni városházán, a Villefranche-sur-Mer-i Saint Pierre-kápolnában, valamint a Milly-la-Forêt-i templomban, melynek kertjében röviddel a freskók befejezése után eltemették. 74 évet élt. A kápolnát fogadott fia, Édouard Dermit festő fejezte be.
Rettenetes gyerekek / Rettenetes szülők. Színmű; ford. Gyergyai Albert, Örkény István, utószó Réz Pál; Szépirodalmi, Bp., 1971 (Olcsó könyvtár)
(Vásott kölykök és Veszedelmes Éden címen is)
Az élő Gide; ford. Bajomi Lázár Endre; inː Ima az Akropoliszon. A francia esszé klasszikusai; vál., előszó, tan. Gyergyai Albert, jegyz. Somló Vera, Szávai János; Európa, Bp., 1977
A nagy mutatvány; ford. Gyergyai Albert, Pór Judit, Tardos Tibor; Európa, Bp., 1985 (Európa zsebkönyvek)
Billy Klüverː Egy nap Picassóval. Jean Cocteau 29 fényképe; ford. Thomas Cooper, Orosz Márton; Alapítvány a Komplex Kultúrakutatásért–Kepes Intézet, Eger, 2014