Dopo non essere stato scelto nel Draft NFL 2014, Butler firmò coi New England Patriots. Debuttò come professionista subentrando nella prima settimana della stagione contro i Miami Dolphins mettendo a segno due tackle[1]. La sua stagione da rookie si concluse con 11 presenze, di cui una come titolare, con 15 tackle e 4 passaggi deviati, giungendo fino al Super Bowl XLIX contro i Seattle Seahawks dove mise a segno il primo intercetto della sua carriera a 20 secondi dalla fine sulla propria goal line portando la sua squadra alla vittoria, impedendo ai Seattle Seahawks di mettere a segno il touchdown che li avrebbe portati a conquistare il titolo.
Divenuto stabilmente titolare nella stagione 2015, il primo intercetto nella stagione regolare Butler lo fece registrare nella settimana 2 su Tyrod Taylor dei Buffalo Bills. A fine anno fu convocato per il primo Pro Bowl in carriera[2]. Nel 2016 fu inserito nel Second-team All-Pro dopo avere messo a segno 63 tackle e guidato la squadra con 4 intercetti[3]
Il 5 febbraio 2017 Butler partì come titolare nel Super Bowl LI contro gli Atlanta Falcons e vinto ai tempi supplementari (prima volta nella storia del Super Bowl), con il punteggio di 34-28, conquistando il suo secondo anello[4]. L'anno successivo i Patriots tornarono al Super Bowl ma furono sconfitti dai Philadelphia Eagles, con Butler che non fu schierato in campo per motivi disciplinari.
Tennessee Titans
Divenuto free agent, il 13 marzo 2018 Butler firmò un contratto quinquennale del valore di 61 milioni di dollari con i Tennessee Titans.
Nella settimana 5 della stagione 2020 Butler mise a segno due intercetti su Josh Allen nella vittoria sui precedentemente imbattuti Buffalo Bills.[5] Nel turno delle wild card dei playoff contro i Baltimore Ravens fece registrare un intercetto su Lamar Jackson nella sconfitta per 20-13.[6]
Il 25 marzo 2021 Butler firmò un contratto di un anno con gli Arizona Cardinals.[8]
Primo ritiro
Il 31 agosto 2021 Butler decise di ritirarsi dal football professionistico per motivi personali, venendo quindi posto lo stesso giorno in lista 'riserve/ritiri' e poi, il successivo 17 febbraio 2022, fu definitivamente svincolato dai Cardinals.[9][10]
Ritorno con i New England Patriots
Il 24 marzo 2022 Butler ritornò dal suo ritiro per firmare un contratto biennale con i Patriots.[11] Fu però svincolato il 25 agosto 2022.[12]
Secondo ritiro
Il 10 marzo 2024, dopo essere rimasto fermo per le stagioni 2022 e 2023, Butler annunciò il suo definitivo ritiro dalla NFL.[13]
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