Edeltänyt Lehdon hallitus toi vuodeksi 1965 laatimansa budjettiesityksen eduskuntaan syyskuussa 1964. Budjetin loppusumma oli ennätysmäinen, ja valtiontalouden tasapainottamiseksi esitykseen sisältyi poliittisesti epämiellyttäviä ratkaisuja, joista etenkin asutus- ja asuntolainojen korkojen nosto herätti huomiota. Seurauksena oli Suomen pitkäikäisimmäksi nousseen, lähes yhdeksän kuukautta istuneen virkamieshallituksen kaatuminen porvaripuolueiden päästyä neuvotteluissaan sopimukseen uudesta hallituksesta. Uudeksi pääministeriksi tuli Maalaisliiton puheenjohtajaksi kesäkuussa 1964 valittu maatalous- ja metsätieteiden tohtori Johannes Virolainen. Hallituksen ulkoministeriksi tuli pääministerinä vuosina 1962–1963 toiminut Ahti Karjalainen, joka oli saavuttanut vankan aseman presidentti Urho Kekkosen luottomiehenä.[1]
Johannes Virolaisen valinta Maalaisliiton johtoon merkitsi puolueelle suunnanmuutosta maatalousväestön luokkapuolueesta yleisvaltakunnalliseksi keskustapuolueeksi. Virolainen katsoi, että puolue ei voisi ikuisesti menestyä vain maaseutuväestön kannatuksen varassa, vaan sen olisi hakeuduttava kaupunkeihin ja muututtava pohjoismaisten sisarpuolueidensa tavoin nimeään myöten keskustapuolueeksi. Nimenmuutos toteutettiinkin kesällä 1965. Myöhemmin osoittautui, että ratkaisu oli asiallisesti oikea, sillä se osoitti uuden puheenjohtajan oivaltaneen liikkeelle lähteneen yhteiskunnallisen rakennemuutoksen luonteen ja suunnan. Maa- ja metsätalouden osuus elinkeinorakenteesta supistui 1960-luvun aikana 16 prosenttiyksikköä ja vuosikymmenen lopussa alkutuotannosta sai toimeentulonsa enää 20 prosenttia työikäisistä suomalaisista. Taktisesti nimenmuutos oli kuitenkin huonosti ajoitettu, sillä se järkytti puolueen konservatiivista kannattajakuntaa. Poliittiseen kenttään avautui markkinarako, jonka Maalaisliitosta vuonna 1959 eronnut Veikko Vennamo hyödynsi taitavasti muuttaessaan perustamansa ja johtamansa Suomen Pientalonpoikien Puolueen nimen Suomen Maaseudun Puolueeksi vuonna 1966.[2]
Virolaisen hallitus toteutti kaudellaan useita poliittisia uudistuksia, kuten liikevaihtoverolain, uuden kielilain, kehitysaluelain sekä yliopistojen perustamisen Itä- ja Pohjois-Suomeen. Hallitus ajautui kuitenkin taloudellisiin ongelmiin ja joutui näin korottamaan muun muassa autojen ja bensiinin verotusta. Nämä toimet koettiin vasemmiston piirissä itsekkäänä etupolitiikkana. Tämä johti SDP:n ja Kansandemokraattien yhteistyön lisääntymiseen eduskunnassa, mikä pohjusti seuraavien eduskuntavaalien jälkeen muodostetun Paasion I hallituksen syntymistä.
Virolaisen hallituksen kaudelle osuneista virkanimityksistä eniten huomiota herätti Eino S. Revon nimitys Yleisradion uudeksi pääjohtajaksi vuoden 1965 alussa. Johannes Virolainen toimi tähän aikaan myös Yleisradion hallintoneuvoston puheenjohtajana. Nimityksen tullessa ajankohtaiseksi syksyllä 1964 Virolainen itse ei henkilökohtaisesti edes tuntenut Repoa, mutta tätä ajoivat pääjohtajaksi etenkin presidentti Urho Kekkonen ja tämän luottomies, akateemikko Kustaa Vilkuna.[3]