Elle est d'origine irlando-américaine et a grandi dans le quartier irlandais de Bridgeport à Chicago[2]. Son père est vendeur de voiture et sa mère serveuse dans un bar[3]. Elle a deux frères et une sœur.
En 1991, elle commence sa carrière et fait quelques apparitions dans les séries télévisées Corky, un adolescent pas comme les autres et Perry Mason (1992) ou Promo 96 (1993). Robin Tunney se fait remarquer en 1995 pour son interprétation d'une jeune fille suicidaire dans la comédie dramatique Empire Records. Dès lors, elle se voit proposer des rôles principaux, comme dans Dangereuse Alliance (1996) où elle joue les sorcières gothiques avec Fairuza Balk, Neve Campbell et Rachel True.
Après un rôle d'invité dans le pilote de la série Dr House en 2004, elle joue dans la série Prison Break dans le rôle de Veronica Donovan, mais elle quitte la série après le premier épisode de la deuxième saison.
Elle épouse le producteur et réalisateur Bob Gosse le . Ils divorcent en 2006. De 2009 à 2010, Robin Tunney était avec l'écrivain australien Andrew Dominik. Elle a été ensuite la compagne de Page Hamilton, guitariste et chanteur du groupe Helmet. Début , elle annonce qu'elle est fiancée au décorateur d'intérieur Nicky Marmet.
Le , Robin Tunney a remporté la cinquième table de la huitième saison Showdown Bravo Celebrity Poker, terminant devant Christopher Meloni, Macy Gray, Joy Behar, et Andy Dick, accédant ainsi à la phase finale. Celle-ci a été diffusée le , où elle concourait contre Jason Alexander, Michael Ian Black, Ida Siconolfi, et Keegan-Michael Key. Robin Tunney est arrivée deuxième, derrière Alexander. Elle participait pour The Children's Health Fund(en), qui a reçu 200 000 dollars pour sa performance. En , Robin Tunney a joué dans les World Series of Poker, après avoir vu son droit d'entrée couvert par la salle de poker en ligne PokerRoom.com.
Le , elle a donné naissance à son premier enfant, un garçon prénommé Oscar Holly Marmet[4].
Le , elle a donné naissance à son deuxième enfant, une fille prénommée Colette Kathleen Marmet[5].
