Najstarsze ślady człowieka, odnalezione w okolicy Puńska, pochodzą sprzed 10 tysięcy lat p.n.e.[7][8] We wczesnym średniowieczu tereny te zamieszkiwali Jaćwingowie[7], którzy nie stworzyli własnego państwa, nie mieli języka pisanego. W wieku XIII ustąpili z tych ziem[7], a o ich istnieniu świadczą tylko wzniesienia obronne, tak zwane góry zamkowe (we wsiach: Szurpiły i Jegliniec)[8], cmentarze (we wsi Szwajcaria), nazwy miejscowości oraz wykopaliska archeologiczne[7].
Z czasem Sudowia zarosła lasami, w których polowali Wielcy Książęta Litewscy. Dopiero z początkiem wieku XV krainę zaczęto kolonizować. Przybywali tutaj Litwini z okolic miejscowości Merkinia i Punia. To oni nazwali jezioro „Punia”, od którego pochodzi nazwa miejscowości Puńsk. Miejscowość ta była jedną z pierwszych założonych na tym terenie. W tym też czasie powstały m.in. miejscowości: Berżniki, Sejny, Krejwiany[9].
Niegdyś tereny dzisiejszego Puńska należały do leśnictwa sejwejskiego. Stał tu dwór, który był jego siedzibą[potrzebny przypis].
Miejscowość powstała na terenie wcześniejszej wsi Nowy Puńsk[11]. W 1597 Stanisław Zaliwski, chorąży litewski i leśniczy sejwejski przystąpił do tworzenia w Puńsku ośrodka miejskiego[7]. Ufundował i wyposażył kościół parafialny[7] oraz zezwolił na targi w niedziele i święta[12]. Nadał też plebanowi osiem włók ziemi we wsi Szołtany, zaś w 1606 przekazał kolejne 15 włók we wsi[13]. W tym samym roku kancelaria Wielkiego Księstwa Litewskiego opublikowała dokument Zygmunta III, w którym między innymi zaznaczono, że proboszczem puńskiej parafii może być jedynie ksiądz znający język litewski[7][11].
W dokumencie z 1606 wspomniani są mieszczanie puńscy, zaś w 1612 Puńsk jest już nazywany miastem[11], chociaż prawa miejskie na prawie magdeburskim wraz z herbem z wizerunkiem św. Piotra[7] otrzymał dopiero w 1647 z rąk króla Władysława IV[7][11]. Był więc miastem królewskim, a także trzecim (po Berżnikach i Sejnach) miastem Sejneńszczyzny. Wladysław IV nadal także miastu 60 włók[11]. Puńsk obejmował ówcześnie trzy osobne jurysdykcje: miasto z własnym samorządem, dwór leśniczego i plebanię z ogrodnikami plebańskimi (Poświątne lub Juryzdyka Plebańska)[11].
W tym czasie parafia Puńsk była podległa Biskupstwu w Wilnie, a później, od 1795, biskupstwu w Wigrach. Przy kościele działał szpital oraz szkoła parafialna[potrzebny przypis].
W Puńsku i okolicach działały tajne szkoły, w których uczyli wynajęci nauczyciele, tzw. daraktoriai, a zakazaną litewską prasę i książki potajemnie przenosili przez granicę niemiecko-rosyjską tzw. knygnešiai, czyli kolporterzy nielegalnej prasy i książek litewskich (najbardziej aktywnym i zasłużonym był P. Matulevičius)[potrzebny przypis].
Na przełomie XVIII i XIX w. Puńsk liczył 59 domów i 583 mieszkańców[16], a w 1827 już 742[potrzebny przypis]. W 1800 władze pruskie włączyły Puńsk do nowo utworzonej ekonomii Maćkowo. W maju 1852 zlikwidowano targi i jarmarki[7], a miejscowość utraciła prawa miejskie z dniem 1 stycznia 1853[17]. Puńsk liczył ówcześnie 76 chałup słabej jakości[18].
W 1881 w parafii żyło aż 1200 ludzi. Wtedy utworzono jeszcze dwie odrębne parafie: w Smolanach i Becejłach. W 1910 do parafii Puńsk należały 74 wsie z 7044 mieszkańcami.
Po I wojnie światowej, w latach 1919–1920, toczyły się między Polską a Litwą bitwy o Sudowię. W czasie wojny polsko-bolszewickiej w dniu 19 lipca 1920 miasto zostało zajęte przez wojska litewskie na mocy sojuszu z bolszewikami. Po Bitwie warszawskiej zdobyte przez wojska polskie.
W dwudziestoleciu międzywojennym działały tu, m.in. Stowarzyszenie św. Kazimierza, które z założenia miało na uwadze sprawy Kościoła, Stowarzyszenie „Rytas” – troszczyło się o litewskie szkolnictwo czy Spółdzielnia Rolnicza „Talka”.
W tym to okresie w Puńsku najwięcej było mieszkańców narodowości żydowskiej[7]. Większa część handlu i usług skupiona była w ich rękach. Świadectwem tego są stare, pożydowskie domy, budynek synagogi oraz, położony w pobliżu miasteczka, duży cmentarz żydowski.
W 1934 nastąpił wielki pożar Puńska, po którym odbudowano miejscowość według nowych założeń urbanizacyjnych, które nadały mu charakter miasteczka[9]. Po II wojnie światowej Puńsk stał się stolicą kulturalną polskich Litwinów[potrzebny przypis].
W 1526, dekretem synodu papieskiego, nakazano założenie szkół w każdej parafii. Miały one działać od późnej jesieni do wiosny. Podstawowym podręcznikiem był katechizm. Taka szkoła działała także w Puńsku. Pierwsze wiadomości na jej temat pochodzą z końca XVII w.
W latach zakazu druku książek i czasopism litewskich na terenie Puńska i okolic działały, prowadzone przez najmowanych nauczycieli, tzw. „daraktariai”, małe szkółki wiejskie. W czasie I wojny światowej Towarzystwo „Žiburys” założyło w Puńsku szkołę, w której uczył J. Baltrukonis. Od 1918 w Sejnach zaczęło działalność gimnazjum Žiburys (płomyk). Zaledwie po roku zostało ono przeniesione do Lazdijai (Łoździeje).
W latach międzywojennych w Puńsku nie było szkoły z litewskim językiem nauczania, natomiast język litewski wykładany był jako przedmiot.
Aby doszło do utworzenia klasy z litewskim językiem nauczania, co najmniej 7 uczniów musiało wyrazić chęć uczenia się w takiej klasie (zgodnie z zaleceniem Ministerstwa Oświaty).
W latach 1952−1953 powstały szkoły z litewskim językiem nauczania w: Puńsku, Wojtokiemiach, Widugierach i Nowinikach, a w piętnastu szkołach języka litewskiego uczono jak odrębnego przedmiotu.
W 1956 w Puńsku utworzono liceum.
Sieć litewskich szkół, powstała w latach 1952–1956, przetrwała w stanie niemalże niezmienionym do końca XX wieku.
W 1944, gdy linia frontu przesunęła się na zachód, założono szkoły w: Puńsku, Przystawańcach i Widugierach. Uczono w nich po polsku, a od 1951 można było tworzyć szkoły z litewskim językiem nauczania. Jednak część nauczycieli języka litewskiego nie miała odpowiednich kwalifikacji.
Pierwsi nauczyciele byli nie tylko pedagogami, ale także aktywnie uczestniczyli w życiu kulturalnym lokalnej społeczności: Juozas Maksimavičius, Petronelė Jakimavičienė, Bronė Kliučinskienė, Jonas Stoskeliūnas, Juozas Vaina i Elena Vainienė, Juozas Sigitas Paransevičius, Algis Uzdila i inni.
Obecnie w regionie Puńska i Sejn funkcjonują szkoły podstawowe w: Nowinikach, Przystawańcach, Widugierach, w Puńsku oraz zespół placówek oświatowych (przedszkole, szkoła podstawowa, gimnazjum) Žiburys (Płomyk) w Sejnach.
Od 1999, w wyniku reformy systemu oświaty, w Puńsku działają: sześcioklasowa Szkoła Podstawowa z Polskim i Litewskim Językiem Nauczania oraz Gimnazjum z Polskim i Litewskim Językiem Nauczania. W dniu 10 grudnia 2004 szkołom nadano imię Steponasa Dariusa i Stasysa Girėnasa. W Puńsku działa również Przedszkole Samorządowe z Polskim i Litewskim Językiem Nauczania. W trzyletnim gimnazjum jest 9 klas (dwie z litewskim językiem nauczania i jedna z polskim językiem nauczania).
Puńsk jest silnym ośrodkiem kultury litewskiej. Mieszka tu wielu litewskich twórców ludowych. Znajduje się tu redakcja litewskiego czasopisma Aušra (lit.„Jutrzenka”) oraz Dom Kultury Litewskiej i Liceum Ogólnokształcące z językiem wykładowym litewskim. W budynku Urzędu Gminy znajduje się sklep z wydawnictwami litewskimi.
W Puńsku są też lokale, w których kupić i zjeść można różne litewskie specjały (restauracja Rūta, Zajazd Litewski czy sklep Dešra).
Dwa największe festiwale lokalnego folkloru odbywają się w Puńsku podczas nocy świętojańskiej oraz 15 sierpnia – w święto Wniebowzięcia NMP (Matki Bożej Zielnej). Wówczas odbywają się tu m.in. występy litewskich zespołów w ludowych strojach.
Wójtem gminy Puńsk jest obecnie Witold Liszkowski.
Kościół Wniebowzięcia Najświętszej Maryi Panny, 1877–1881, nr rej.: 657 z 10.03.1989 - neogotycki; wewnątrz którego znajdują się liczne rzeźby, witraże, ołtarze z litewską ornamentyką, chorągwie, serwety zdobione litewskim haftem[20]
plebania rzym.-kat., ob. muzeum, ul. Mickiewicza 55, drewn.,1873, nr rej.: A-72 z 16.02.2004 - mieści się obok kościoła. Obecnie znajdują się tam wystawy dawnych strojów ludowych, rękodzieła ludowego: tkaniny, rzeźby, ceramiki, plecionki, etc.
spichrz plebański, drewn., 2 poł. XIX, nr rej.: 54 z 19.02.1980
synagoga ze szkołą talmudyczną, ul. Mickiewicza 58, drewn., XIX/XX, nr rej.: 808 z 30.03.1990
cmentarz rzym.-kat., nad jeziorem Puńsk, pocz. XIX, nr rej.: 670 z 18.08.1989
kaplica cmentarna, 1820, nr rej.: A-67 z 18.11.2003
cmentarz par. rzym.-kat., XIX, nr rej.: 718 z 30.08.1989
kaplica cmentarna, k. XIX, nr rej.: A-68 z 20.11.2003
ludowe kapliczki litewskie, stojące w różnych punktach miejscowości (dwie z nich znajdują się przed kościołem)
drewniana wikarówka
Muzeum Etnograficzne – mieści się w budynku domu kultury, zawierające ponad 2 tysiące eksponatów związanych z gospodarstwem domowym, uprawą roli i rzemiosłem, zbieranych przez emerytowanego nauczyciela Józefa Vainę
Jerzy Wiśniewski: Dzieje osadnictwa w powiecie sejneńskim od XV do XIX wieku. W: Materiały do dziejów Ziemi Sejneńskiej. Warszawa: Państwowe Wydawnictwo Naukowe, 1963, s. 9–222.