Коллинз родился в Лейтоне (штат Юта), учился в старшей школе Кардинала Ньюмана в Уэст-Палм-Бич (штат Флорида). По окончании обучения поступил в Университет Уэйк-Форест[1]. В своём дебютном сезоне за университет он вышел в стартовом составе во всех 31 играх сезона[2]. Уже в следующем году он по итогам чемпионата стал самым результативным игроком своей команды и был включён в первую сборную всех звёзд конференции ACC[3]. В межсезонье Джон решил не продолжать обучение и выставить свою кандидатуру на драфт НБА[4].
Профессиональная карьера
Атланта Хокс (2017—2023)
22 июня 2017 года Коллинз был выбран на драфте НБА 2017 года в первом раунде под общим 19 номером клубом «Атланта Хокс» и уже 1 июля он подписал свой первый профессиональный контракт[5]. Джон принял участие в Летней лиге НБА, где был включён в первую сборную турнира. В октябре 2017 года он дебютировал в чемпионате НБА и уже в третьей игре сделал свой первый дабл-дабл. В ноябре в связи с травмой основного тяжёлого форварда команды Люка Бэббитта Коллинз получил шанс поиграть в стартовом составе, однако 30 ноября он сам травмировал плечо и выбыл из ротации на две недели. К началу февраля «Хокс» потеряли все шансы на выход в плей-офф и тренер команды стал чаще заигрывать молодого нападающего и в конце сезона Джон постоянно стал выходить в стартовом составе. По итогам сезона средняя результативность Коллинза составила 10,5 очка за игру, он делал 7,3 подбора и сделал 11 дабл-даблов. 22 мая 2018 года он был включён во вторую сборную новичков НБА[6].
6 августа 2021 года «Атланта» подписала новый пятилетний контракт с Коллинсом на сумму 125 млн долларов[7][8].
Юта Джаз (2023—настоящее время)
7 июля 2023 года Джон Коллинз был обменян в «Юта Джаз» на Руди Гея и драфт-пик второго раунда[9].