Cerkiew została konsekrowana 13 kwietnia 1924, sam budynek natomiast pochodzi z początku XX wieku i pierwotnie służył jako stajnia dla pułku kawalerii. Do momentu wyświęcenia cerkwi poznańscy wyznawcy prawosławia, głównie Grecy, spotykali się w prywatnych domach (np. u Jana Konstantego Żupańskiego). W powstaniu cerkwi znaczny udział mieli natomiast emigranci polityczni ze Związku Radzieckiego, głównie byli oficerowie carskiej armii, którzy przebywali przejściowo w Poznaniu na prawach azylu (tzw. „biała emigracja”). W okresie międzywojennym świątynia służyła jako cerkiew garnizonowa dla prawosławnych żołnierzy.
Dzisiejsza cerkiew powstała w 1924 z zaadaptowanej pruskiej stajni. W latach 80. XX w. drewniane ściany obmurowano nadając świątyni dzisiejszy wygląd. Ponowna konsekracja po przebudowie miała miejsce w 1982.
W 2011 rozpoczęto generalny remont cerkwi.
3 lutego 2013 arcybiskup łódzki i poznański Szymon poświęcił pięć nowych dzwonów[1]. Zostały one odlane na jubileusz 90-lecia parafii prawosławnej w Poznaniu[1].
W części za ikonostasem znajduje się ołtarz z tronem bożym, za którym stoi siedmioramienny świecznik oraz witraż przedstawiający Zmartwychwstałego Chrystusa. Na prawo od ołtarza znajduje się ikona św. Mikołaja (patrona cerkwi) i św. Michała.
JerzyJ.SobczakJerzyJ., Kościoły Poznania, ZbigniewZ.Szmidt, MichałM.Woźniak (ilustr.), Poznań: Wydawnictwo Debiuty, 2006, ISBN 83-922466-4-0, OCLC832205456. Brak numerów stron w książce