Pierre è stata fondata nel 1880 sulla riva orientale del fiume Missouri, di fronte a Fort Pierre, un'antica stazione commerciale che si sviluppò come centro abitato. Divenne la capitale dello Stato il 2 novembre 1889, in seguito all'istituzione del Dakota del Sud.
Inizialmente, come capitale dello Stato vennero prese in considerazione Huron e Pierre, ma la scelta ricadde su quest'ultima, in quanto situata più vicina al centro geografico dello Stato. Il vicino Fort Pierre era un insediamento fondato intorno al 1817 per il commercio delle pellicce. Fort Pierre Chouteau, il vecchio nome della città, deriva da Pierre Chouteau, un commerciante di pellicce statunitense di origini francesi, nativo di Saint Louis, nel Missouri.
Lo sviluppo di Pierre venne accelerato con la costruzione della Rapid City, Pierre and Eastern Railroad, che attraversava la città in direzione est-ovest. Questo le permise non solo di avere un servizio di trasporto a disposizione degli abitanti, ma anche l'accesso ai mercati regionali. La ferrovia attraversava il fiume Missouri sul Chicago and North Western Railroad Bridge.
La capitale è rimasta isolata nel periodo successivo alla seconda guerra mondiale, quando la costruzione di autostrade è stata sovvenzionata a livello federale e i viaggiatori e le compagnie di trasporto hanno iniziato a utilizzare le automobili e i camion. È una delle quattro capitali statali non servite dall'Interstate Highway System.[2]