ב-19 בדצמבר 1957 נחנך בית הסופר[4]. בטקס חנוכת הבית ציין יהודה בורלא, יו"ר אגודת הסופרים, כי לבניין החדש יהיו ארבע מטרות: עידוד היצירה העברית והסופרים הצעירים, הפצת תורה שבעל פה בצורת כינוסים וועידות, הגנה על זכויות הסופר מפני קיפוח ואחדות של כל חוגי הסופרים[5].
בית הסופר תוכנן על ידי האדריכל דב כרמי. הבניין כלל שתי קומות מעל קומת הקרקע וקומה וחצי חפורה. בשנת 1962 הוגשה על ידי כרמי לעיריית תל אביב-יפו תוכנית הרחבה לבניין, הכוללת הן תוספת קומה והן הוספת אולם בקומת הקרקע בחזית הבניין[6].
בשנת 2013 רכשה קבוצת "העיר החדשה" את מתחם בית הסופר. במתחם, המשתרע על 1.5 דונם, מתוכנן להיבנות פרויקט יוקרה בשילוב של מגורים ותרבות[7]. בשנת 2015 קנה יצחק תשובה את המבנה מקבוצת "העיר החדשה"[6].
במסגרת הפרויקט האמור ישופץ בית הסופר, הממוקם בחזית רחוב קפלן והוא בניין המיועד לשימור. בתום השיפוץ אמור בית הסופר להמשיך ולשמש בית לאגודת הסופרים, כשבמסגרתו יוקם גם מוזיאון לתולדות הספרות העברית[8].
בעבר אירח חיים נחמן ביאליק, שהיה בין מקימי האגודה, את פעילותה בביתו שברחוב ביאליק בתל אביב. בבית שכן מכון "גנזים" ארכיון האגודה (שהועבר לספריית בית אריאלה), ובבית מתקיימות סדנאות כתיבה על כל ענפיה, וכן אירועים ספרותיים הפתוחים לקהל הרחב.
כיום יושבים בו גם משרדיו של כתב העת הספרותי "מאזנים".
