Folau Fainga'a commence sa carrière avec le club de Sydney University qui dispute le Shute Shield (championnat de la région de Sydney)[4]. Il également retenu dans l'effectif des Sydney Stars pour disputer le NRC pour les saisons 2014 et 2015, mais ne joue aucun match[1].
Lors de la saison 2016 de Super Rugby, il est appelé en renfort par les Waratahs, qui font face à de nombreuses blessures au poste de talonneur, mais n'est finalement pas utilisé en match[4],[1]. En NRC, après la disparition des Sydney Stars, il rejoint les NSW Country Eagles en 2016 pour une saison (5 matchs), avant de jouer pour les Canberra Vikings à partir de 2017[1].
Il signe ensuite un contrat d'un an avec la franchise des Brumbies pour la saison 2018 de Super Rugby[5]. Il fait ses débuts en Super Rugby le contre les Melbourne Rebels[6]. Profitant de la blessure du titulaire habituel Josh Mann-Rea, il s'impose dès sa première saison comme le titulaire du poste, et se fait remarquer par son dynamisme et sa puissance ballon en main[3],[7]. En avril 2018, il prolonge son contrat pour deux saisons supplémentaires[3],[8]. Lors de la saison 2019, il se montre particulièrement prolifique pour son poste en inscrivant douze essais en dix-sept matchs[9],[1]. La saison suivante, il est un élément important de l'équipe des Brumbies qui remportent le Super Rugby AU lors de la saison 2020[10], inscrivant notamment cinq essais en huit rencontres, dont un en finale contre les Reds[11].
En octobre 2017, alors qu'il n'a disputé encore aucun match de Super Rugby, il est sélectionné en tant que « apprenti » avec les Wallabies par le sélectionneur Michael Cheika, afin de participer aux entraînements et préparer la succession de l'emblématique Stephen Moore[15].