De retour au Canada, il compléta ses études en droit à McGill et pratiqua ensuite à Montréal. Nommé au Conseil du Roi en 1939, il devint professeur-associé en droit commercial à McGill.
En 1947, il fut à la tête de la délégation canadienne à la conférence du Commonwealth sur le Japon tenue en Australie. À titre de vice-président du comité ministériel concernant l'entrée de Terre-Neuve dans la Confédération canadienne en 1949, il signa les termes de l'union. Il représenta aussi le Canada lors de rencontres sur la défense tenu à Washington D.C., Paris et La Haye et aboutissant à la création de l'Organisation du traité de l'Atlantique nord. En tant que ministre de la Défense, il dût s'occuper de la démobilisation d'après-guerre, façonner la politique étrangère canadienne dans un contexte de Guerre froide et présida la participation canadienne durant la Guerre de Corée.
En 1949, il nomma le Contre-amiral Rollo Mainguy à la tête d'une commission chargée d'enquêter sur les prétendues mutineries survenues sur plusieurs bateau de la marine au cours de l'année. Le rapport Mainguy ne décela aucun signe de subversion Communiste et estima que les revendications que les marins avaient évoquées étaient justifiées.
Carrière post-politique
Il démissionna en 1954 pour devenir vice-président canadien de la compagnie d'assuranceMetropolitan Insurrance Co. Malgré son retrait de la vie publique, il joua un rôle important dans la création du Conseil des Arts du Canada. Il mourut en 1960 à l'âge de 61 ans.
Il fut honoré par l'Université de la Saskatchewan qui lui remit le titre de Doctor of Laws lors du jubilé de 1959. L'édifice Brooke Claxton, situé à Ottawa, abrite le Département de la Santé, fut nommé en l'honneur du premier ministre du ministère de la Santé.