Ο Απόλλων Καλαμαριάς ιδρύθηκε στις 24 Ιανουαρίου 1926 στην Καλαμαριά από Πόντιουςπρόσφυγες. Η αρχική ιδέα ήταν η ίδρυση ενός συλλόγου με σκοπό τη διάδοση της πλούσιας μουσικής παράδοσης των Ποντίων, όπου τα μέλη θα συγκεντρώνονταν για να παίξουν μαντολίνο και κιθάρα. Έτσι επιλέχθηκε ως έμβλημα της ομάδας η κεφαλή του Απόλλωνα, θεού της μουσικής στην αρχαία ελληνική μυθολογία. Αργότερα ακολούθησε η ίδρυση θεατρικού και αθλητικών τμημάτων.
Τα χρώματα που επιλέχτηκαν για να αντιπροσωπεύουν τον σύλλογο ήταν συμβολικά για την ποντιακή ιστορία: κόκκινο για το αίμα των ανθρώπων που έχασαν τη ζωή τους κατά τον εκπατρισμό των Ποντίων και μαύρο για το πένθος. Πρώτος πρόεδρος ορίστηκε ο Εμμανουήλ Μαγιόπουλος, ελαιοχρωματιστής στο επάγγελμα.[3] Το 1927 ο σύλλογος εγγράφηκε στη δύναμη της Ένωσης Ποδοσφαιρικών Σωματείων Μακεδονίας (Ε.Π.Σ. Μακεδονίας) και συμμετείχε για πρώτη φορά στο Πρωτάθλημα Γ΄ Κατηγορίας της Ε.Π.Σ. Μακεδονίας.
Ένας άλλος ποδοσφαιριστής που συνέδεσε το όνομά του με δύο αξιοσημείωτα επιτεύγματα ήταν ο Παναγιώτης Κυπριανίδης. Αποτέλεσε τον πρώτο ποδοσφαιριστή που κλήθηκε να αγωνιστεί με τα χρώματα της Εθνικής Ελλάδας όσο αγωνιζόταν στον Απόλλωνα (22 Μαΐου 1963), και το ίδιο καλοκαίρι, αποτέλεσε τον πρώτο ποδοσφαιριστή στη χώρα που ξεπέρασε το φράγμα του ενός εκατομμυρίου δραχμών για μεταγραφή, φορώντας τη φανέλα του Ολυμπιακού Πειραιώς.
Από την πλευρά του, ένας άλλος ποδοσφαιριστής, ο Κυριάκος Μυταριώτης, συμπλήρωσε στην καριέρα του τα 39 γκολ με τη φανέλα του Απόλλωνα Καλαμαριάς στην Α΄ Εθνική Κατηγορία, αποτελώντας τον μοναδικό παίκτη στην ιστορία του συλλόγου που έχει να επιδείξει ανάλογο επίτευγμα μέχρι σήμερα.[3]
Κατά την περίοδο 1964-1973 ο σύλλογος έπεσε από την Α΄ Εθνική Κατηγορία, για να επιστρέψει στις 23 Σεπτεμβρίου 1973, πλέον στο δικό του γήπεδο. Το 1976 έγινε μέλος της ομάδας ο Δημήτρης (Τάκης) Τομπουλίδης. Ο τελευταίος αγωνίστηκε με τα χρώματα του συλλόγου μέχρι το 1994, αγωνιζόμενος στο κέντρο της άμυνας. Αποτελεί τον παίκτη με τις περισσότερες συμμετοχές στην ιστορία του Απόλλωνα Καλαμαριάς στην Α΄ Εθνική Κατηγορία, 233 στο σύνολο.[3]
Το 2002 ο σύλλογος πέρασε στη διοίκηση του επιχειρηματία Σταύρου Παπαδόπουλου. Κατά την περίοδο 2007-2008 ο Απόλλων Καλαμαριάς αγωνιζόταν στην Α΄ Εθνική Κατηγορία από την οποία και τελικά υποβιβάστηκε. Ωστόσο, το πέρασμα αυτό της ομάδας από τη Super League έμελλε να κρίνει εμμέσως και τον πρωταθλητή της χρονιάς εκείνης, διαμέσου της εξέλιξης της πολύκροτης «Υπόθεσης Βάλνερ» (από το όνομα του Αυστριακού ποδοσφαιριστή της ομάδας, Ρόμαν Βάλνερ, που έφτασε μέχρι το διεθνές αθλητικό δικαστήριο της Λωζάνης (CAS) αλλά τελικά δυο μέρες πριν την εκδίκαση απέσυρε την προσφυγή).[4]
Τους επόμενους μήνες ο σύλλογος βρέθηκε σε δεινή οικονομική θέση, με τα χρέη του να ανέρχονται, σύμφωνα με τον μεγαλομέτοχο του Απόλλωνα, Ευθύμη Σολομωνίδη, στα 3,5 εκατομμύρια.[5] Τον Δεκέμβριο τέσσερις ποδοσφαιριστές κατέθεσαν προσφυγή, ζητώντας τα οφειλόμενα και παράλληλα τη λύση των συμβολαίων τους. Οι ιθύνοντες αναζήτησαν ποσό της τάξης των 300.000 ευρώ για άμεση πληρωμή των προσφυγών των παικτών, των ληξιπρόθεσμων δόσεων, των διακανονισμών σε Ι.Κ.Α. και εφορία και τη συμμετοχή της ομάδας στο πρωτάθλημα της Β΄ Εθνικής Κατηγορίας. Η υποβολή της δήλωσης συμμετοχής εκτός της προθεσμίας από την προκήρυξη του Πρωταθλήματος οδήγησε τον ιστορικό σύλλογο στη Δ΄ Εθνική Κατηγορία.[6][7]
Κατά την αγωνιστική περίοδο 2009-2010, ο Απόλλων Καλαμαριάς συμμετείχε στο πρωτάθλημα της Δ΄ Εθνικής Κατηγορίας καταλαμβάνοντας την 6η θέση στην τελική βαθμολογική κατάταξη του 2ου ομίλου.[8] Κατά την περίοδο 2010-2011, έλαβε μέρος στο Πρωτάθλημα του 2ου ομίλου της ίδιας κατηγορίας. Η κατάκτηση της πρώτης θέσης της τελικής βαθμολογικής κατάταξης, εξασφάλισε την άνοδο στη Football League 2. Την περίοδο 2012-2013, ο Απόλλων Καλαμαριάς έλαβε μέρος στο Πρωτάθλημα της Football League 2, όπου κατάφερε να ανέβει στη Football league. Την περίοδο 2014-2015 υποβιβάστηκε στη Γ΄ Εθνική Κατηγορία, έχοντας όμως μία μεγάλη νίκη επί του συμπολίτη Π.Α.Ο.Κ., με 1-0 στο Κύπελλο Ελλάδας.
Μετά την άνοδο του ανδρικού τμήματος ποδοσφαίρου του Απόλλωνα Καλαμαριάς στη Β΄ Εθνική Κατηγορία (Football League), το καλοκαίρι του 2017 ιδρύθηκε η Απόλλων Πόντου Π.Α.Ε..[10]
Τον Ιούλιο του 2023, η Απόλλων Πόντου Π.Α.Ε. αποκηρύχθηκε από τον ερασιτέχνη Απόλλων Καλαμαριάς και έτσι ο πρόεδρος Φώτης Μπαλτίδης αποφάσισε να ιδρύσει εκ νέου ανδρικό τμήμα ποδοσφαίρου ξεκινώντας από τη Β΄ Κατηγορία Ε.Π.Σ. Μακεδονίας, με την κανονική ονομασία του ιστορικού Απόλλωνα Καλαμαριάς, χρησιμοποιώντας την ήδη υπάρχουσα Β΄ ομάδα του ερασιτέχνη.[12]
Η επωνυμία της Ποδοσφαιρικής Ανώνυμης Εταιρείας (Π.Α.Ε.), απαραίτητης για τη συμμετοχή της ομάδας σε επαγγελματική ποδοσφαιρική κατηγορία, έχει αλλάξει με το πέρασμα των χρόνων ως ακολούθως: