Dal 1991 al 1996 servì come sacerdote a Cana, in Galilea, dove la comunità cristiana è composta prevalentemente da arabiisraeliani. Qui diede vita all'associazione "Nour al Masih"("Luce di Cristo") ai fini dell'evangelizzazione. Dal 2000 al 2003 fu rappresentante del proprio patriarcato presso la Chiesa ortodossa russa, ma si recò a Mosca solo raramente. Il 14 febbraio 2005 fu consacratovescovo di Tabor. Nel maggio dello stesso anno il patriarca Ireneo fu deposto dal Sinodo locale, poiché coinvolto in una serie di controverse operazioni immobiliari.
Il 22 agosto 2005 il Santo Sinodo elesse all'unanimità Teofilo III come 141° primate della Chiesa ortodossa di Gerusalemme. La decisione fu successivamente confermata dal sinodo pan-ortodosso di Costantinopoli. La cerimonia di intronizzazione ebbe luogo il 22 novembre. La sua elezione al soglio patriarcale è stata riconosciuta ufficialmente dal governo di Israele solo nel dicembre 2007.[1]
Il 25 febbraio 2018, davanti alle porte chiuse della Basilica del Santo Sepolcro, legge un comunicato congiunto delle chiese greca ortodossa, cattolica e armena, annunciando che sono state chiuse per protestare contro la decisione delle autorità municipali di Gerusalemme di cambiare lo "statu quo" della città, annullando l'esenzione d'imposta delle chiese cristiane e introducendo una proposta di legge per poter espropriare dei terreni e degli immobili a loro appartenenti, e accusa le autorità israeliane di praticare la discriminazione e il razzismo contro i cristiani[2][3]. A partire dal 28 febbraio il comune di Gerusalemme sospende la richiesta di tasse e la proposta di legge in discussione alla Knesset sulle proprietà delle chiese è congelata[4].
«Per le attività della Chiesa finalizzate ad aumentare l'autorità dell'Ortodossia nel mondo e in occasione del 1025º anniversario dell'arrivo del cristianesimo nella Rus' di Kiev» — 27 luglio 2013