Színpadi előadásokon lépett fel, főleg Kenneth Lonergan, This Is Our Youth című darabjának több produkciójában. 2015-ben Rye Gerhardt-ot alakította a FargoFX-es sorozat 2. évadjában.
Fiatalkora
Culkin New Yorkban született Patricia Brentrup és Kit Culkin egykori színpadi színész gyermekeként, aki többször fellépett a Broadwayen.[7] Hat testvére van - Shane, Dakota, Macaulay, Quinn, Christian és Rory – akik mindannyian szintén színészek. 1994-ben Culkin szülei elváltak, és azóta elidegenedett az apjától.[8]