Grafiose

Exemplar morto de umeiro da especie Ulmus minor por mor da grafiose.

A grafiose[1] é unha doenza fúnxica que afecta os umeiros (Ulmus sp.).[2][3] [nota 1]Parece ser que a súa orixe se atopa no leste de Asia, onde as especies de umeiros son máis resistentes e non se ven tan afectadas.[5] A doenza espallouse por Asia, Europa, Estados Unidos, Canadá e Nova Zelandia,[4] e provócaa un fungo do xénero Ophiostoma.[nota 2] Este organismo ocupa os vasos do xilema e esténdese provocando que as follas murchen e que a árbore morra.[6] O vector epidemiolóxico da grafiose son normalmente os escaravellos do xénero Scolytus,[7] que transportan no seu corpo esporas do fungo desde exemplares de umeiro doentes a exemplares sans.[8]

Téñense utilizado varias estratexias para combater a praga: eliminar exemplares mortos de umeiro ou partes afectadas da árbore, uso de insecticidas para impedir a proliferación de exemplares de Scolytus, eliminación de raíces-ponte entre exemplares achegados, uso de funxicidas e plantacións de umeiros resistentes ao fungo.[9][10] Esta enfermidade causou a morte de millóns de umeiros en Europa e América do Norte.[11] Contra o ano 1996 a grafiose devastara máis da metade dos umeiros do norte dos Estados Unidos;[12] nalgúns países europeos estas árbores atópanse case extintas.[13] No ano 1986 o 82% das forestas de umeiros españolas estaban afectadas.[13].

A grafiose en Galicia

Os umeiros son moi raros hoxe en día en Galicia; só atopamos exemplares illados nas serras orientais de Lugo e Ourense ou nas Fragas do Eume; o máis probábel é que a especie sufrise unha redución drástica da poboación por causa da súa utilización na costrución naval da Mariña española, e máis recentemente pola grafiose, de aí a rareza actual da mesma nas fragas e bosques e galegos[14].

Os umeiros tamén son comúns árbores ornamentais en Galicia, plantadas en xardíns, parques, arboredos e carballeiras (Vilalba, Lourizán..). Na Praza Maior de Lugo plantáronse noutrora umeiros que morreron por mor da grafiose. Hoxe existe no lugar un tronco morto de umeiro cunha placa lembrando este feito.

Especies vulnerábeis

Ulmus laevis, especie de umeiro pouco resistente á grafiose.

As especies de umeiros máis vulnerábeis son:[15]

Especie de Ulmus Resistencia
U. alata Resistencia nula ou escasa
U. americana Resistencia nula ou escasa
U. canescens Resistencia nula ou escasa
U. celtide Resistencia nula ou escasa
U. crassifolia Algo resistente
U. davidiana Algo resistente
U. densa Resistencia nula ou escasa
U. elliptica Resistencia nula ou escasa
U. glabra Resistencia nula ou escasa, autóctono en Galicia
U. glaucescens Algo resistente
U. japonica Algo resistente
U. laciniata Algo resistente
U. laevis Resistencia nula ou escasa
U. lanceaefolia Algo resistente
U. macrocarpa Algo resistente
U. minor Algo resistente, autóctono en Galicia
U. rubra Resistencia nula ou escasa
U. serotina Resistencia nula ou escasa
U. thomasii Resistencia nula ou escasa
U. turkestania Resistencia nula ou escasa
U. villosa Algo resistente
U. wallichiana Algo resistente

Historia

Disque a doenza orixinouse no oeste asiático, onde as especies de umeiros presentes (Ulmus pumila, Ulmus parvifolia e Ulmus wilsoniana) son resistentes á peste, o que probabelmente indique que estas especies e Ophiostoma conviviron durante milleiros de anos.[5] Téñense identificado dúas pandemias: unha producida por Ophiostoma ulmi a principios do século XX e outra orixinada por Ophiostoma novo-ulmi na década de 1960.[16]

En 1919 comezaron a notarse os seus efectos nos Países Baixos, cando empezaron a declinar poboacións de Ulmus × hollandica, estendéndose posteriormente esta mortandade a Francia e Bélxica.[5] Foi a botanista neerlandesa Marie Beatrice Schwarz a que identificou como axente da enfermidade o fungo Ophiostoma ulmi e máis tarde achouse que o vector deste patóxeno eran os escolítidos do xénero Scolytus.[5] Na década de 1920 a doenza acadou o Reino Unido e en 1931 os Estados Unidos a través de toros procedentes de Francia.[17][18] Na década de 1940 a grafiose eliminara entre un 10% e un 40% dos exemplares de umeiros de Europa, porén a epidemia semellaba estar controlada.[17]

Na década de 1960 reapareceu unha grafiose máis agresiva orixinada por outra especie do xénero Ophiostoma, Ophiostoma novo-ulmi.[17][nota 3] Distinguíronse dúas cepas: a cepa EAN (Eastern European) cuxa orixe era Ucraína e Moldova e maila cepa NAN (North American), localizada na Rexión dos Grandes Lagos.[19] Desde eses focos espallouse por Asia, oeste de Europa e por todos os Estados Unidos.[19] A cepa EAN atópase presente en países do centro de Europa, Italia, os Balcáns e Irlanda, mentres que a cepa NAN tense espallado a Inglaterra, Italia, a antiga Iugoslavia, os países nórdicos e na década dos 80 á Península Ibérica.[5][20]

A grafiose detectouse en Nova Zelandia en 1989, en Auckland.[21] En 1990 confirmouse que o axente causante era Ophiostoma novo-ulmi e que o vector epidemiolóxico era Scolytus multistriatus.[21]

Vector epidemiolóxico

Galerías produto da acción de escaravellos no toro dun umeiro.

O patóxeno causante da grafiose chega aos umeiros normalmente a través dos escaravellos do xénero Scolytus.[20] As especies máis importantes que actúan como vector en Europa son Scolytus scolytus, que acada unha lonxitude de 7 mm, e Scolytus multistriatus, cunha lonxitude de 3,5 mm.[20] Ademais destas dúa especies, na Península Ibérica tamén actúa como vector da doenza Scolytus kirchi, e noutras rexións europeas fano Scolytus sulcifrons, Scolytus ensifer e Scolytus pygmaeus.[20] Scolytus multistriatus é o maior responsábel da propagación da grafiose en América do Norte, ademais de Hylurgopinus rufipes e Scolytus schevyrewi.[20][22]

Scolytus multistriatus, vector da grafiose.

Estes escaravellos transportan nos seus corpos as esporas de Ophiostoma.[23] Normalmente elixen exemplares de umeiros febles ou mortos, atraídos por compostos volátiles xerados por estas árbores, diferentes aos que emiten os umeiros sans,[24] e furando galerías que atinxen o cámbium e en cuxo interior macho e femia aparéanse.[25] Posteriormente a femia fura outra galería paralela ao eixo lonxitudinal do umeiro, depositando alí os seus ovos e desenvolvéndose as larvas dentro da árbore.[23][25] Estas larvas constrúen galerías que se dispoñen perpendicularmente á galería creada pola súa nai, até chegaren ao estado adulto, cando abandonan a árbore para procurar umeiros sans, dos que precisan alimentarse para madureceren sexualmente, transportando novamente no seu corpo as esporas do fungo, que enferman e matan a árbore creando un espazo axeitado para a reprodución e posta do escolítido.[23][24]

Ophiostoma

Os organismos que provocan a grafiose, Ophiostoma ulmi e Ophiostoma novo-ulmi, pertencen á división Ascomycota, e posúen unha morfoloxía propicia para se adherir ao corpo de distintos artrópodos.[26] O ciclo biolóxico do fungo presenta dúas etapas reprodutivas, asexual ou imperfecta e sexual.[27] A partir das esporas transportadas polos escaravellos comeza a etapa asexual, onde se xera o micelio que á súa vez está formado por hifas.[27] Este micelio dá lugar a conidios incoloros.[27][28] Estes conidios ascenden á parte alta da árbore a través do zume. Nesta etapa tamén se forman sinemas que conteñen sinemiosporas (así se denominan as esporas producidas no sinema), que van dar lugar cando xermolen a hifas sexuadas, que cando se encontran con outras hifas dan lugar á fase sexual.[27] Nesta fase Ophiostoma xera peritecios que dan lugar a oito ascosporas.[27]

As diferenzas morfolóxicas entre Ophiostoma ulmi e Ophiostoma novo-ulmi son:[29]

Risco morfolóxico Diámetro do peritecio Lonxitude do colo[nota 4] Diámetro da base do colo Diámetro no extremo do colo Proporción entre lonxitude/base do colo
Ophiostoma ulmi 100-150 μm 280-420 μm 18-42 μm 11-16 μm 2,4-3,5
Ophiostoma novo-ulmi 75-140 μm 230-640 μm 19-36 μm 9-14 μm 1,5-6,2

En 1995 describiuse no Himalaia unha nova especie do xénero Ophiostoma, Ophiostoma himal-ulmi, porén non se detectaron síntomas de grafiose nos umeiros da zona.[31] O fungo illouse a partir de mostras recollidas en exemplares de Ulmus wallichiana.[31]

Evolución da grafiose

Unha volta que Ophiostoma se instala no umeiro espállase polo xilema.[32] Esta propagación é máis efectiva cando a árbore forma os vasos de primavera, xa que aovestar estes formados por células maiores o fungo desprázase máis rapidamente.[33] O patóxeno ceiba toxinas que acaban producindo a obstrución dos vasos do xilema, provocando un déficit hídrico nas pólas altas da árbore e, por conseguinte, o seu murchamento.[34] Despois o fungo aliméntase do floema da árbore morta, alcanzando as galerías horadadas polos escolítidos, fruificando nelas e producindo esporas que se adhieren ao corpo dos escaravellos, para cando estes emerxan poidan ser novamente transportadas.[33]

No caso de que a árbore se infecte en primavera por Ophiostoma novo-ulmi, o exemplar morrerá ese verán ou na primavera a seguir.[34] Se a árbore vese atacada polo verán presentará unha maior resistencia, xa que a madeira que se forma nesa estación presenta uns vasos máis estreitos que dificultan a propagación do fungo.[33]

Os umeiros reaccionan ante o patóxeno xerando barreiras de parénquima co obxectivo de illar o fungo, evitando así que Ophiostoma acade o cámbium vascular.[35] A árbore tamén é quen de bloquear os vasos mediante xeles e tilosas (espesantes), evitando a propagación vertical da doenza.[35] Tense tamén descrito en exemplares afectados a acumulación no xilema de mansononas, que son substancias funxicidas.[36]

Detección e síntomas

O murchamento de follas en pólas altas da árbore indica que grafiose se transmitiu a partir de escolítidos.

Existe unha diferenza nos síntomas que presenta a árbore dependendo de se esta foi infectada pola actividade de escolítidos, ou se ben contraeu a doenza a través de raíces ponte.[12] Cando son os escaravellos os transmisores pódese ollar a simple vista como as follas dalgunha pólas elevadas presentan un aspecto murcho e amarelento, mentres que nos exemplares infectados pola raíz comeza a deterioración preto do basemento da árbore.[12] Pódese ollar á súa vez o interior das pólas novas que presentan liñas ou tacas de cor parda-moura que son os vasos condutores afectados ou obstruídos polo fungo.[28] As pólas principais comezan a se deteriorar até que finalmente a árbore morre.[37]

Como actuar

Unha das medidas a tomar cando se detecta a grafiose á o chamado saneamento, que consiste na destrución das pólas afectadas ou, cando un exemplar de umeiro está seriamente afectado e é irrecuperábel, a eliminación do exemplar enteiro.[9] Ademais tense que procurar que non se produzan traslados de leña dende lugares onde a grafiose está presente a zonas libres dela.[28] Por iso é frecuente queimar as pólas ou exemplares cortados, aínda que tamén se poden tratar con insecticidas, mergullar en auga durante un tempo, introducir a madeira en recipientes estancos ou soterrala.[9]

Outra actuación para evitar a transmisión da doenza consiste en illar mediante gabias as raíces de individuos sans e individuos afectados, asperxindo ditos buracos cun herbicida, normalmente metam sodio.[9] Cómpre termos en conta a posíbel presenza de cabos eléctricos ou gasodutos soterrados.[12] Para se asegurar completamente de que a enfermidade non se vai transmitir a profundidade da gabia ten que ser duns 1,20 m.

Tamén é efectiva, aínda que como medida complementaria ao saneamento, a utilización de praguicidas, como o metoxicloro, que se ben non produce unha alta mortalidade de escolítidos si funciona como repelente.[9] É máis efectivo e barato usar DDT, mais por mor da súa prohibición non se utiliza.[9]

Outro xeito de combatermos a doenza é pór trampas de feromonas artificiais onde fican atrapados os escolítidos, aínda que normalmente soamente se logra atrapar a un 20% destes.[9] Este método non debe empregarse en olmeirais libres da doenza, xa que se poderían atraer desde outras zonas insectos portadores de Ophiostoma.[9]

Exemplar de Ulmus pumila. Estanse a hibridar exemplares desta especie con exemplares de Ulmus minor para conseguir un umeiro resistente á grafiose.

O uso de funxicidas, como o tiabendazol (TBZ), o benomilo ou a carbendazima (MBC).[9] adóitanse utilizar cando a árbore se atopa doente e para a súa aplicación cómpre realizar varios furos ao exemplar e inxectar o funxicida, para así conseguir que este se distribúa ben.[9] Este método posúe varios inconvenientes: as feridas que se lle fan ao umeiro cos trades, a toxicidade para a árbore dos compostos empregados, a duración dos efectos do funxicida ou o custo do tratamento.[9] Tamén se inxectan produtos como Lignasan ou Arbotect en exemplares sans para previr a aparición da grafiose.[38]

As tentativas de realizar un control biolóxico da praga centráronse na procura de organismos que ataquen tanto o fungo coma o escolítido.[9]

Tamén se están a realizar investigacións para conseguir umeiros resistentes á grafiose, normalmente mediante a hibridación de exemplares da especie Ulmus minor e Ulmus pumila,[39] e se teñen clonado árbores que presentaron resistencia á peste en zonas afectadas por ela.[40] Un exemplo é un olmeiral sito na localidade española de Rivas-Vaciamadrid, onde conviven Ulmus minor var. minor e Ulmus minor var. vulgaris, que non se viu maiormente afectada pola grafiose, por mor probabelmente a factores ecolóxicos e xenéticos.[2] Cando se decide substituír as árbores autóctonas por outros umeiros que sexan resistentes á praga adóitanse empregar normalmente especies de orixe asiática, como Ulmus pumila ou Ulmus parvifolia.[37]

Decadencia dos umeiros do Holoceno

No noroeste de Europa durante o Holoceno medio produciuse un declive na cantidade de umeiros.[3][41] Este episodio tivo unha duración duns 1066 anos, entre os anos 6347-5281 AP e seica causado por un conxunto de factores:[42] un cambio no clima, a deterioración do solo,[43] a competencia con outras especies de árbores que migraron,[44] a actividade humana e unha doenza.[42] Considerouse a posibilidade de que a enfermidade que puido producir esa mortalidade se trate da grafiose ou dunha doenza semellante.[41] Esta hipótese baséase en distintas evidencias: por unha banda téñense realizado estudos palinolóxicos dos sedimentos do Holoceno medio e se compararon con outros estudos de áreas que foron devastadas pola grafiose, presentando resultados moi semellantes.[45] Por outra banda, atopáronse subfósiles dun dos vectores da doenza, Scolytus scolytus.[43] Ademais acháronse restos de galerías furadas por Scolytus scolytus e Scolytus laevis en toros de umeiros do Mesolítico e do Neolítico.[41] Tamén se acharon no sitio de Præstelyngen (Dinamarca) subfósiles de madeira de umeiro no que se aprecian uns tecidos de parénquima semellantes aos que xeran os umeiros para se protexer da invasión de Ophiostoma.[41]

Notas

  1. A especie de árbore ornamental Zelkova carpinifolia tamén se ve afectado pola grafiose.[4]
  2. Anteriormente o patóxeno encadrouse dentro do xénero Ceratocystis.
  3. Outras fontes indican que a pandemia orixinada por Ophiostoma novo-ulmi apareceu na década de 1940.[19]
  4. O colo do peritecio é a estrutura por onde se expulsan as ascosporas.[30]
  1. Nome galego da doenza en Vocabulario forestal, VV. AA. (2012), Universidade de Santiago de Compostela / Deputación de Lugo
  2. 2,0 2,1 Martín, J. A.; Solla, A.; Burón, M.; López-Almansa, J. C. e Gil, L. (2006). "Caracterización histórica, ecológica, taxonómica y fitosanitaria de una olmeda relicta en Rivas-Vaciamadrid (Madrid)" (PDF). Investigación agraria. Sistemas y recursos forestales (Instituto Nacional de Investigación y Tecnología Agraria y Alimentaria) 15 (2): 208–217. ISSN 1131-7965. Arquivado dende o orixinal (PDF) o 24 de setembro de 2015. 
  3. 3,0 3,1 "Ophiostoma novo-ulmi". invasiber2.org. Consultado o 2023-05-29. 
  4. 4,0 4,1 Ministry of Agriculture. British Columbia. "Dutch Elm Disease" (en inglés). Arquivado dende o orixinal o 12 de febreiro de 2006. Consultado o 15 de setembro de 2011. 
  5. 5,0 5,1 5,2 5,3 5,4 (Pajares & Gil 1985, p. 3)
  6. Martín, J. A.; Solla, A.; Esteban, L. G.; de Palagios, P. e Gil, L. (2009). "Implicación de las punteaduras intervasculares y los radios medulares en la resistencia de los olmos a la grafiosis" (PDF). 5º Congreso Forestal Español (Sociedad Española de Ciencias Forestales): 2–9. ISBN 9788493685461. Arquivado dende o orixinal (PDF) o 18 de outubro de 2013. 
  7. Revista Ambientum (2004). "Plaga de grafiosis". Arquivado dende o orixinal o 20 de outubro de 2013. Consultado o 15 de setembro de 2011. 
  8. Pajares, J. e Arévalo, Mª J. (1987). "Protección de los olmos contra insectos vectores de la grafiosis" (PDF). Boletín de sanidad vegetal. Plagas (Ministerio de Agricultura, Pesca y Alimentación) 13 (3): 311–325. ISSN 0213-6910. 
  9. 9,00 9,01 9,02 9,03 9,04 9,05 9,06 9,07 9,08 9,09 9,10 9,11 Martínez de Azagra, A.; Ipinza, R.; Monteagudo, F. J. e Gil, L. (1988). "Técnicas para el tratamiento preventivo y curativo de la enfermedad de la grafiosis agresiva" (PDF). Boletín de sanidad vegetal. Plagas (Ministerio de Agricultura, Pesca e Alimentación) 14: 311–325. ISSN 0213-6910. 
  10. Haugen, L. "How to identify and manage Dutch Elm Disease". Northeastern Area State & Private Forestry (en inglés). Arquivado dende o orixinal o 19 de setembro de 2011. Consultado o 15 de setembro de 2011. 
  11. (Pajares & Gil 1985, p. 2)
  12. 12,0 12,1 12,2 12,3 Stack, M. W.; McBride, D. K. y Lamey, H. A. (1996). "Dutch Elm Disease". North Dakota State University (en inglés). Arquivado dende o orixinal o 13 de setembro de 2012. Consultado o 10 de outubro de 2011. 
  13. 13,0 13,1 Domínguez, S. (2002). "Lucha contra una condena mortal" (PDF). Ambienta 14: 36–40. Archived from the original on 03 de decembro de 2012. 
  14. Ficha umeiro en Vexetación de Galicia
  15. dutchelmdisease.org. "Taxonomy" (en inglés). Consultado o 8 de novembro de 2011. 
  16. Brasier, C. M. (1991-09-01). "Ophiostoma novo-ulmi sp. nov., causative agent of current Dutch elm disease pandemics". Mycopathologia (en inglés) 115 (3): 151–161. ISSN 1573-0832. doi:10.1007/BF00462219. 
  17. 17,0 17,1 17,2 Webber, J. "Dutch elm disease in Britain". Forest Research (en inglés). Consultado o 16 de setembro de 2011. [Ligazón morta]
  18. Becker, H. (1996). "New american elms restore stately trees" (PDF). Agricultural Research (en inglés): 5–8. 
  19. 19,0 19,1 19,2 College of Natural Resources. "Nightmare on Elm Street". University of California, Berkeley (en inglés). Consultado o 17 de setembro de 2011. 
  20. 20,0 20,1 20,2 20,3 20,4 (Pajares & Gil 1985, p. 5)
  21. 21,0 21,1 (Gadgil et al. 2000, p. 25)
  22. Jacobi, W. R.; Koski, R. D.; Harrington, T. C. e Witcosky, J. J. (2007). "Association of Ophiostoma novo-ulmi with Scolytus schevyrewi (Scolytidae) in Colorado". Plant Disease (en inglés) (The American Phytopathological Society) 91: 245–247. ISSN 0191-2917. 
  23. 23,0 23,1 23,2 Braña Argüelles, M. e Menéndez Rivera, F. (1987). "Medios de lucha contra la grafiosis del olmo (campaña 85-86 en Asturias)" (PDF). Centro de experimentación agraria Villaviciosa: 1–11. Arquivado dende o orixinal (PDF) o 14 de decembro de 2014. 
  24. 24,0 24,1 (Pajares & Gil 1985, p. 7)
  25. 25,0 25,1 (Pajares & Gil 1985, p. 6)
  26. Forestry and Agricultural Biotechnology Institute. "Ophiostomatoid Fungi: expanding frontiers" (en inglés). Arquivado dende o orixinal o 14 de setembro de 2011. Consultado o 23 de setembro de 2011. 
  27. 27,0 27,1 27,2 27,3 27,4 (Pajares & Gil 1985, p. 8)
  28. 28,0 28,1 28,2 (VVAA 1991, p. 355)
  29. "Ophiostoma novo-ulmi Brasier [Sinanamorfos: Sporothrix sp. y Graphium sp. ] y O. ulmi (Buisman) Nannf. [Sinanamorfos: Sporothrix sp. y Pesotum ulmi (M. B. Schwartz) J. L. Crane & Schoknecht] Grafiosis (agresiva y no agresiva) del olmo". Patógenos de plantas descritos en España (2ª ed.). Madrid: Ministerio de Medio Ambiente y Medio Rural y Marino. 2010. p. 570. ISBN 9788449109546. OCLC 1085866401. 
  30. Universidad Nacional del Nordeste. "Clasificación". Arquivado dende o orixinal o 09 de setembro de 2011. Consultado o 8 de novembro de 2011. 
  31. 31,0 31,1 Brasier, C. M. e Mehrotra, M. D. (1987). "Ophiostoma himal-ulmi sp. nov., a new species of Dutch elm disease fungus endemic to the Himalayas". Mycological Research (en inglés) (Elsevier) 99 (2): 205–215. ISSN 0953-7562. 
  32. (Pajares & Gil 1985, p. 9)
  33. 33,0 33,1 33,2 (Pajares & Gil 1985, p. 10)
  34. 34,0 34,1 (Pajares & Gil 1985, p. 11)
  35. 35,0 35,1 (Martín 2006, p. 7)
  36. (Martín 2006, p. 8)
  37. 37,0 37,1 Hartman, J. e Eshenaur, B. (2004). "Dutch Elm Disease" (PDF). University of Kentucky (en inglés). Arquivado dende o orixinal (PDF) o 10 de outubro de 2015. 
  38. University of Minnesota (1993). "Management of Dutch Elm Disease" (en inglés). Arquivado dende o orixinal o 30 de setembro de 2011. Consultado o 4 de novembro de 2011. 
  39. Solla, A. e Gil, L. (2001). "Selección de olmos resistentes a la grafiosis. II. Influencia de la repetición de las inoculaciones" (PDF). Boletín de sanidad vegetal. Plagas (Ministerio de Agricultura, Pesca y Alimentación) 27: 363–371. ISSN 0213-6910. 
  40. Burón, M.; Solla, A.; López, D.; López-Almansa, J. C.; Martín, J. A.; Iglesias, S. e Gil, L. (2002). "El olmo campestre o álamo negro (Ulmus minor Miller) y su situación en Gran Canaria". IX Jornadas Forestales de Gran Canaria (en castelán) 27: 1–12. Arquivado dende o orixinal |url= incorrecto (Axuda) o 25 de xullo de 2013. 
  41. 41,0 41,1 41,2 41,3 Rasmussen, P. e Christensen, K. (1999). "The mid-Holocene Ulmus decline: a new way to evaluate the pathogen hypothesis". Geological Survey of Denmark and Greenland (en inglés). Arquivado dende o orixinal o 28 de setembro de 2011. Consultado o 4 de novembro de 2011. 
  42. 42,0 42,1 Parker, A. G.; Goudie, A. S.; Anderson, D. E.; Robinson, M.A. e Bonsall, C. (2002). "A review of the mid-Holocene elm decline in the British Isles". Progress in Physical Geography (en inglés) 26 (1): 1–45. ISSN 0309-1333. 
  43. 43,0 43,1 Clark, S. H. E. e Edwards, K. J. (2004). "Elm bark beetle in Holocene peat deposits and the northwest European elm decline". Journal of Quaternary Science (en inglés) 19 (6): 525–528. ISSN 0267-8179. 
  44. (Roberts 1998, p. 157)
  45. Perry, I. e Moore, P. D. (1987). "Dutch elm disease as an analogue of Neolithic elm decline". Nature (en inglés) 326: 72–73. ISSN 0028-0836. 

Véxase tamén

Bibliografía

Outros artigos

Ligazóns externas

Strategi Solo vs Squad di Free Fire: Cara Menang Mudah!