Faisant ses premiers pas avec les Flames (devenu les Flames de Calgary) au cours de la saison 1981-1982 où il dispute deux rencontres, l'attaquant décroche un poste permanent avec l'équipe dès la saison suivante et devient rapidement un des préférés de la foule de Calgary, sa ville natale. Il reste onze saisons sous les couleurs des Flames, remportant la Coupe Stanley en 1989 et terminant au premier rang des joueurs les plus punis de l'histoire de la concession avec 2 405 minutes de punitions.
Laissé sans protection dans le cadre du repêchage d'expansion de 1992, il est retenu par le Lightning de Tampa Bay mais ceux-ci l'échangent le lendemain aux Nordiques de Québec avec lesquels il commence la saison suivante. Après seulement 48 rencontres avec les Nordiques, il est réclamé au ballotage par les Canucks de Vancouver pour qui il s'aligne durant quatre saisons avant de s'entendre pour une année supplémentaire, cette fois avec les Sharks de San José.
Au terme de la saison 1996-1997 passée à San José, il annonce son retrait de la compétition en tant que joueur et accepte un poste d'entraîneur-adjoint au sein de l'organisation des Capitals de Washington alors dirigés par Ron Wilson. Lorsque celui-ci est relevé de ses fonctions après la saison 2001-2002, Hunter se retrouve sans emploi mais rejoint rapidement l'entraîneur Wilson toujours à titre d'adjoint, pour les Sharks de San José.
Lorsque Wilson accepte le poste d'entraîneur-chef des Maple Leafs de Toronto à l'été 2008, il fait une fois de plus appel à Hunter pour lui servir d'adjoint, poste qu'il occupe jusqu'à la fin de la saison 2010-2011[1].