Fils de Henry Hutt Cunningham et Elizabeth Mary Cunningham (née Park), Cunningham étudie à la Stubbington House School. Il rejoint la Royal Navy en tant que cadet sur le navire HMS Britannia en et devient aspirant sur le croiseur HMS Gibraltar(en) en au cap de Bonne-Espérance.
Cunningham est promu au grade de sous-lieutenant le . Il obtient un certificat supérieur de première classe et devient lieutenant le . Il devient navigateur assistant pour le cuirasséHMS Illustrious(en) en . Il est nommé navigateur principal sur la canonnière HMS Hebe en . En 1909, il prend des cours pour devenir instructeur et le devient à l'école de la Marine royale en 1910. Il devient navigateur sur le croiseur HMS Berwick sur aux Antilles en et est promu au grade de lieutenant commander le .
Première Guerre mondiale
Cunningham sert durant la Première Guerre mondiale à abord du HMS Berwick avant d'être transféré sur le cuirassé HMS Russell en Méditerranée en . Il survit à un naufrage dans les eaux maltaises en . Cunningham est nommé en tant que navigateur principal sur le cuirassé HMS Renown, dans la Home Fleet. Alors qu'il est en Méditerranée, il est promu commander le . Il devient navigateur du HMS Lion en .
Entre-deux-guerres
Après la guerre, il sert sur le croiseur de batailleHMS Hood en . Il devient le navigateur de l'escadron de croiseurs de bataille, commandé à l'époque par Sir Roger Keyes.
L'escadre de croiseurs de Cunningham renforce la Home Fleet de l'amiral Sir Charles Forbes et est affectée à la campagne de Norvège. Elle participe à l'évacuation des troupes alliées de Namsos en . Peu de temps après son départ de Tromsø, le porte-avionsHMS Glorious et ses deux destroyers le HMS Acasta et le HMS Ardent sont attaqués et coulés le par les navires Scharnhorst et Gneisenau. Les trente-neuf marins survivant après deux jours sur des radeaux dans la mer froide sont secourus par des navires norvégiens près des îles Féroé.
Il est fait citoyen d'honneur de la ville de Londres en 1946. Il est nommé First Sea Lord en mai de la même année avant d'être promu admiral of the fleet le , avant de prendre sa retraite en . Après avoir quitté la marine, Cunningham devient président de l'Iraq Petroleum Company.
Cunningham a assisté au couronnement de la Reine en . Il quitte l'Iraq Petroleum Company en 1958 et meurt à l'hôpital de Middlesex le .