Elav kauplemine Inglismaa ja Hollandikaupmeestega algas 16. sajandi keskel, kui Richard Chancellor avastas meretee ümber Koola poolsaare Arhangelskisse. Paarsada aastat oli Arhangelsk Venemaa ainuke meresadam. Jõesuudmesse hakkasid kiiresti kerkima kaupmeeste elamud, laod ja muud hooned. Põhiline kaubandus toimus Hollandi ja Inglismaaga, kuid navigatsioonihooaeg kestis ainult neli kuud, Valge meri oli kaua jääs. Esialgu kandis asula nime Novõje Holmogorõ.
Pärast lüüasaamist Liivi sõjas hakkas Ivan Julm kartma, et Rootsi võib rünnata ka kloostri ümbruse kaupmehi, ja 4. märtsil1583 andis ta välja ukaasi, milles käskis ehitada nende kaitseks kindluse. Aastal 1584 see ehitatigi Pur-niemi neemele ja see on Arhangelski kui linnalise asula sünniaasta. Kiiresti ehitati korralik sadam ja 1587 sunniti 130 peret lähedastest piirkondadest linna elama asuma. 26. märtsil1596 nimetati asula läheduses olnud kloostri järgi Arhangelskiks, kuid halduslikult allus ta esialgu Holmogorõle. 1. augustil1613 sai linn administratiivselt iseseisvaks.
17. sajandil tõi kaubavahetus Arhangelski kaudu 60% Venemaa riigi sissetulekutest. See muutis Arhangelski väga tähtsaks ja linna ehitati hulgaliselt maju. Need olid puust ja see põhjustas korduvaid suuri tulekahjusid. Ühes neist põles 1637 linnale nime andnud klooster maha. Linn venis piki Dvina jõge välja. Ehitati luteri ja anglikaani kirik. Aastal 1693 viibis Arhangelskis kaheks kuuks Peeter I, kes õppis seal laevaehitust ja kaubandust. Teist korda külastas Peeter I Arhangelski suvel 1694 ja kolmandat korda 1702.
Ometi hakkas Peeter I alates 1713 järk-järgult välja andma ukaase, mis piirasid kaubandust Arhangelskis. Nii näiteks keelustas ta 1718leivaekspordi ja enamiku välismaiste kaupade impordi Arhangelski kaudu. Seetõttu vähenes Arhangelskit külastavate laevade arv drastiliselt. Näiteks saabus 1715. aastal sadamasse 230 laeva, aga 1724 aastal 19.
Arhangelski tähtsus vähenes 18. sajandil, kui Peterburi asutamise tõttu keskendus merekaubandus Läänemerele. Pärast Põhjasõja lõppu lõpetati Arhangelskis koguni laevaehitus, kuid 1733 see taastati.
1762 kaotas Katariina II kõik Arhangelskile kehtestatud kaubanduspiirangud, kuid Arhangelsk ei saanud enam Venemaa juhtivaks sadamaks. Siiski oli Arhangelsk 1807–1813 taas sisuliselt Venemaa ainus välissadam, sest Napoleonikontinentaalblokaadi tõttu oli teistes sadamates väliskaubandus peatunud.
Samuti oli Arhangelsk tähtis laevaehituskeskus. Oluline osa oli Arktika uurimiseks mõeldud laevadel ja jäämurdjatel, mida Venemaal mujal õieti ei ehitatud. Arhangelskist lähtusid ka paljud Arktika-ekspeditsioonid.
1916 asutati Koola poolsaareleMurmansk. Seoses sellega vähenes Arhangelski tähtsus sadamalinnana tunduvalt. Murmanskisse viidi üle ka suur osa kalatööstusest ja laevaehitusest.
Üks suuremaid ajaloomälestisi on linna õitseajast pärinev vana kindluselaadne kaubanduskeskus Gostinõi Dvor (1668, mis laiub 400 m pikkuselt jõe kaldal.
Tänapäeval iseloomustavad linna suured paljukorruseliste kortermajade kvartalid Dvina liivastel ja soistel deltaaladel.
Vanemat puitarhitektuuri on mingil määral säilinud kesklinna piirkonnas.
Kuni 1964. aastani puudus silla puudumise tõttu üle Dvina (linna põhiosa) jõe paremkaldal raudteeühendus kesklinnaga ja kaubad tuli vedada sinna kas
parvlaevadega või üle jõejää. Umbes 800 m pikkune metallsõrestikust Dvina raudteesild valmis alles 1964.