Historia komunikacji miejskiej w Preszowie sięga 1949 roku, kiedy to powstało Przedsiębiorstwo Komunalne w Preszowie (Komunálny podnik mesta Prešova). Wtedy komunikację miejską zapewniały wyłącznie autobusy. Początki trolejbusów to rok 1958, w którym podjęto decyzję o budowie sieci trolejbusowej. Pierwsza linia, łącząca Nižną Šebastovą przez centrum z Solivarem, została oddana do eksploatacji 13 maja 1962 roku. Był to ostatni system komunikacji trolejbusowej, uruchomiony w Czechosłowacji przed okresem likwidacji komunikacji elektrycznej w latach 60. i 70.
Na potrzeby trolejbusów wybudowano zajezdnięŠarišské Lúky.
Okres rozwoju i stagnacji
Stopniowo powstawały kolejne linie. W 1966 roku trolejbusy obsługiwały już m.in. ulice: Košicką, Sabinovską (wtedy Leningradską), Budovatelską i inne. W pierwszej połowie lat 70. przedłużono istniejące linie (na Dúbravę) oraz wybudowano zupełnie nowe (linia do przemysłowej dzielnicy Širpo). Mimo to, główny środek komunikacji w mieście stanowiły autobusy, ponieważ obsługiwały ważne osiedla (Sídliště III, Šváby i inne).
W drugiej połowie lat 70. funkcjonowanie sieci trolejbusowej było przerywane licznymi remontami ulic. Odcinki sieci były wyłączane z ruchu, w latach 1977 - 1981 zajezdnia została niemal odcięta od sieci w związku z remontem drogi. Mimo to nie doszło do likwidacji sieci.
Najnowsza historia
W okresie kryzysu paliwowego sieć trolejbusowa rozwijała się dobrze, w sierpniu 1985 roku wybudowano linię na Sídliště III. Trolejbusy stawały się dominującym środkiem komunikacji miejskiej.
Najnowszą linię wybudowano w 1992 roku. Prowadziła na największe osiedle Sekčov (dwa odgałęzienia do ulicy Sibírskiej i Pod Šalgovík). W 1995 roku oddano do eksploatacji nową zajezdnię Solivar (aby zmniejszyć obciążenie zajezdni Šarišské Lúky; parkowało tu 15 trolejbusów). Od roku 2000 nie jest używana, sporadycznie trolejbusy parkowały tu w 2006 i 2009 roku w związku z remontami dróg. Przewoźnik (Dopravný podnik mesta Prešova, a.s.) wynajmuje obecnie (2010) pomieszczenia prywatnym firmom przewozowym.
W przyszłości planowane jest połączenie osiedla Sekčov z centrum miasta ulicą Rusínską oraz budowa linii na osiedle Šváby.
Tabor
Pierwszych 12 trolejbusów Škoda 8Tr zakupiono już w latach 1960 - 1961, jeszcze przed ukończeniem budowy sieci. Ponieważ jednak trolejbusy nie mogły być jeszcze eksploatowane, siedem z nich przekazano do innych miast Czechosłowacji.
Jako pierwsze (oprócz pozostałych 8Tr) wykorzystywano w Preszowie trolejbusy Škoda 9Tr. W sumie w latach 1962 - 1981 miasto otrzymało 39 sztuk tych pojazdów. Ostatnie wycofano z eksploatacji w 1991 roku.
W 1982 roku w mieście pojawiły się trolejbusy Škoda 14Tr. Ostatnie pojazdy tego typu (w zmodernizowanej wersji 14TrM) kupiono w roku 2001. Najstarsze trolejbusy 14Tr są likwidowane od roku 1992.
W 1985 roku Preszów nabył 3 przegubowe pojazdy Škoda-Sanos S 200Tr. Ostatni z nich zlikwidowano w 1999 roku.
Kolejne przegubowe trolejbusy to Škoda 15Tr. W latach 1989–1999 kupiono 32 sztuki tego modelu (w tym zmodernizowane wersje 15TrM).