De club ontstond door het samengaan van Luton Wanderers en Luton Excelsior. In 1897 werden ze toegelaten in de Football League. In 1905 verhuisden ze naar het huidige onderkomen. In 1954/55 wisten ze naar de tweede divisie te promoveren. Ze degradeerden daaruit in 1959/60. Niet lang daarna speelde Luton Town in de vierde divisie. In 1967/68 werd het kampioen in die divisie.
Luton Town speelde in de tweede divisie tot ze in 1981/82 die divisie won. In 1986/87 eindigde de club als zevende in de Football League First Division, de hoogste eindklassering in de clubgeschiedenis tot op dat moment. In 1991/92 degradeerde Luton Town op de laatste dag van het seizoen. In het seizoen 1993/94 wist Luton Town onder leiding van trainer-coach David Pleat de halve finales te bereiken van de FA Cup. De club degradeerde daarna nog twee keer, maar promoveerde in 2001/02 weer naar de derde divisie.
In 2004/05 volgde promotie naar de Football League Championship. In het eerste seizoen daarin werd Luton Town tiende. Daarna degradeerde het drie seizoenen op rij. Door financiële onrechtmatigheden begon Luton het seizoen 2008/09 met dertig punten in mindering. Mede hierdoor speelde Luton voor het eerst in 89 jaar niet meer in de Football League. In het eerste seizoen in de Conference National greep Luton naast promotie naar de League Two. Luton werd tweede en verloor in de play-offs van de nummer vijf, York City. In het seizoen 2013/14 werd Luton Town kampioen en keerde de club terug in de Football League. Ondanks het niveau speelde de club geregeld voor 10.000 toeschouwers, verreweg het meeste op dit niveau.
In het seizoen 2017/18 werd Luton Town tweede achter Accrington Stanley in de League Two en dwong zo promotie af naar de League One. Na een formidabel debuutjaar werd Luton Town meteen kampioen en promoveerde derhalve naar het tweede niveau van de Engelse voetbalpiramide, de Championship.
In het seizoen 2022/23 promoveerde Luton Town FC voor het eerst in de clubgeschiedenis naar de Premier League.[1] Het bleek een greep te hoog. Het eerste seizoen op het hoogste niveau werd gelijk afgesloten in de degradatiezone.[2]