이 게임의 배경은 아레프갈드라는 오리지널 드래곤 퀘스트 비디오 게임의 세계이며 플레이어는 파괴된 이후의 세상을 재건하는 임무를 맡게 된 빌더를 컨트롤한다. 이 게임은 블록 형태의 미적인 스타일을 특징으로 하며 마인크래프트 등의 게임들과 비슷한 수집 및 건축 요소를 갖추고 있다.
이 게임은 2016년 1월에 일본에서, 2016년 10월에 전 세계에서 출시되었다. 후속작 드래곤 퀘스트 빌더즈 2는 일본에서 2018년 12월에 출시되었으며 2019년 7월에 전 세계에 출시되었다.