עירוני קריית שמונה נוסדה כתוצאה מאיחוד שתי הקבוצות שייצגו בעבר את העיר, הפועל קריית שמונה ומכבי קריית שמונה.
הפועל קריית שמונה, שהייתה הקבוצה הבכירה יותר בעיר, נוסדה בשנת 1956[1] ושיחקה במשך רוב שנותיה בליגות הנמוכות של הכדורגל הישראלי. בשנת 1957 כבר עלתה מליגה ג' לליגה ב', ובשנת 1965 עלתה לליגה א' שהייתה אז ליגת המשנה. לאחר מכן התנדנדה בין הליגה השנייה לליגה השלישית מספר שנים. בשנים 1981–1985 שיחקה הקבוצה בליגה הארצית (שהייתה ליגת המשנה). בשנת 1985, ירדה הקבוצה לליגה א', שם נשארה במשך 9 עונות. בשנת 1994 עלתה הקבוצה שוב לליגה הארצית, אך ב-1997 הפסידה 1–3 למכבי עירוני אשדוד וירדה חזרה לליגה א'.
יריבתה העירונית - מכבי קריית שמונה הקבוצה הפחות בכירה ומוכרת, הוקמה בשנת 1970, שיחקה בליגות הנמוכות בישראל בכל שנות קיומה, ולא הצליחה להתרומם מעולם מעבר לליגה השלישית במחוז צפון.
בתחילת המאה ה-21, כשהפועל קריית שמונה שיחקה בליגה א' ואילו מכבי קריית שמונה שיחקה בליגה ב', הגיע לעיר איש העסקים ויו"ר חברת "איתוראן" איזי שרצקי. שרצקי קנה את הבעלות על שתי הקבוצות העירוניות, והחליט לאחד אותן לקבוצה חדשה שנקראה עירוני "איתוראן" קריית שמונה. בפועל קבוצת מכבי קריית שמונה פורקה, והקבוצה המאוחדת תפסה את מקומה של הפועל קריית שמונה בליגה א', ולמעשה ברישומי ההתאחדות לכדורגל המשיכה להיקרא "הפועל קריית שמונה". שרצקי הכריז עם איחוד הקבוצות, כי ברצונו שהקבוצה תהיה בכירה בכדורגל הישראלי, ושחזונו שהקבוצה תזכה באליפות ותשחק במפעלים האירופיים. בשנת 2001 העפילה הקבוצה המאוחדת לליגה הארצית. לאחר שתי עונות בהן שהתה בליגה זו, עלתה הקבוצה לליגה הלאומית, הליגה השנייה בישראל.
בעונת 2003/2004, עונתה הראשונה של הקבוצה בליגה הלאומית, הייתה הקבוצה קרובה לעלייה לליגת העל בפעם הראשונה בתולדותיה, אך לא הצליחה לנצח במחזור האחרון של עונה זו את קבוצת הפועל רעננה, ועקב כך כשלה. בעונת 2004/2005 סיימה הקבוצה במקום השמיני בלבד בליגה הלאומית, תוך שהיא נאבקת נגד הירידה לליגה הארצית. בעונת 2005/2006 סיימה הקבוצה במקום השלישי, תחת הדרכת המאמןאייל לחמן.
בעונת 2006/2007, תחת הדרכת מאמנה החדש רן בן שמעון, הצליחה הקבוצה להעפיל לראשונה בתולדותיה לליגת העל, לאחר שהבטיחה את עלייתה ב-5 במאי2007, לאחר ניצחון 5–2 על בני לוד, וסיימה את העונה במקום הראשון בליגה. בעונה זו זכתה הקבוצה גם בגביע הטוטו של הליגה הלאומית, לאחר ניצחון 4–2 בפנדלים על קבוצת בני סכנין.
בעונת 2009/2010 זכתה שוב בגביע הטוטו של הליגה הלאומית, לאחר שניצחה בגמר 3–1 את הפועל ראשון לציון. בתום העונה חזרה הקבוצה לליגת העל לאחר שסיימה במקום הראשון בטבלה.
העשור השני של המאה ה-21
ב-19 בינואר2011 זכתה בפעם הראשונה בתולדותיה בגביע הטוטו של ליגת העל לאחר ניצחון בגמר על מכבי פתח תקווה. בהמשך העונה הגיעה הקבוצה לראשונה בתולדותיה לחצי גמר גביע המדינה אך הפסד להפועל תל אביב מנע את עלייתה ההיסטורית לגמר הגביע. הקבוצה סיימה את עונת 2010/2011 בפלייאוף העליון של ליגת העל, במקום החמישי.
בעונת 2011/2012, בהדרכת המאמן רן בן שמעון, זכתה קריית שמונה באליפות המדינה חמישה מחזורים לפני סיום העונה, אחרי שהובילה בפער גדול על הפועל תל אביב ברוב שלבי העונה ואף סיימה בהפרש של 14 נקודות מהמקום השני בסיום העונה. קריית שמונה הציגה הגנה טובה ואף סיימה כקבוצה שספגה הכי מעט בליגה באותה עונה. בנוסף זכתה הקבוצה בעונה זו בפעם השנייה ברציפות בגביע הטוטו, אחרי שניצחה את הפועל תל אביב 4–3 בדו-קרב בעיטות עונשין. לאורך כל העונה ליווה העיתונאי ציון נאנוס את הקבוצה וצילם את הסרט "כוכבי הצפון" על הדרך שעברה הקבוצה להשגת האליפות.
בקיץ 2012 שינתה הקבוצה את סמלה, והסירה את המילה והלוגו של חברת איתוראן שבבעלותו של איזי שרצקי מסמלה, עקב איסורה של אופ"א שסמל הספונסר של קבוצות המשתתפות במפעלי הארגון יופיע בסמל הקבוצה.
איזי שרצקי מקבל בשם הקבוצה את אות כבוד של נשיא מדינת ישראל "מגן הכבוד: תקווה ישראלית", אוגוסט 2018
ב-17 ביולי2012 השתתפה קריית שמונה לראשונה בתולדותיה במוקדמות ליגת האלופות, נגד אלופת סלובקיהז'ילינה, והפסידה 0–1 בחוץ אך ניצחה 2–0 בגומלין באצטדיון קריית אליעזר, ולאחר מכן גברה על הקבוצה האזריתנפטצ'י באקו, כאשר ניצחה אותה 4–0 בבית, וסיימה בתיקו 2–2 את משחק הגומלין. בפלייאוף הפסידה קריית שמונה 1–3 בסיכום שני המשחקים לבאטה בוריסוב, והודחה מליגת האלופות. בעקבות הדחתה בסיבוב האחרון לפני שלב הבתים של ליגת האלופות, העפילה אוטומטית לשלב הבתים של הליגה האירופית, בו הוגרלה לבית הכולל את אולימפיק ליון, אתלטיק בילבאו וספרטה פראג. הקבוצה הודחה מהמפעל לאחר שתי תוצאות תיקו וארבעה הפסדים.
בעונת 2013/2014 הגיעה שוב הקבוצה למעמד גמר גביע המדינה, בו ניצחה את מכבי נתניה 1–0 לאחר הארכה, וזכתה בגביע הראשון בתולדותיה. בליגה סיימה הקבוצה במקום השלישי.
לקראת עונת 2016/2017 מונה מוטי איווניר למאמן הקבוצה. חמישה חודשים בלבד לאחר המינוי ולאחר שבעה הפסדים רצופים, פוטר איוניר ובמקומו מונה מאמן קבוצת הנוער, בני בן זקן. לאחר שלושה משחקים בתפקיד פוטר בן זקן על ידי שרצקי, ובמקומו מונה תומר קשטן,[3] שסיים את העונה במקום ה-7 בליגה וחוזהו לא חודש.
לקראת עונת 2017/2018 מונה חיים סילבס למאמן הקבוצה. הקבוצה הגיעה עד לחצי גמר גביע המדינה, וסיימה את העונה במקום ה-7 בליגה.
במהלך עונת 2018/2019, לאחר המחזור ה-16, פוטר סילבס מתפקידו ובמקומו מונה תומר קשטן. מחזור אחד לפני סיום העונה, כשהקבוצה עדיין בסכנת ירידה, פוטר קשטן בעקבות ביקורת שמתח על שרצקי בריאיון ל"ידיעות אחרונות.[4] את העונה סיימה הקבוצה במקום העשירי וניצלה מירידת ליגה. לאחר תום העונה, ב-19 במאי2019 חתם מסאי דגו כמאמן הקבוצה לעונה אחת. ב-20 באוקטובר 2019 פוטר דגו מתפקיד המאמן לאחר שורה של חוסר הצלחות בליגה, ובמקומו מונה קובי רפואה שהצליח להשאיר את הקבוצה בליגה במקום ה-12.
עונה לאחר מכן הצליחה הקבוצה להגיע למקום השישי בפלייאוף העליון, לאחריה סיים רפואה את חוזהו ואת תפקידו בקבוצה. בתחילת עונת 2021/2022 מונה עמיר נוסבאום למאמן הקבוצה[5] אך ב-8 בנובמבר 2021, לאחר רצף תוצאות שליליות, פוטר מתפקידו.[6] במקומו ב-9 בנובמבר 2021 מונה סלובודאן דראפיץ' למאמן הקבוצה.[7]
האצטדיון הרשמי של הקבוצה נקרא "האצטדיון העירוני קריית שמונה". הוקם בשנת 1989, ושימש כאצטדיון הביתי של קבוצת הפועל קריית שמונה במשך שנים רבות. לאחר איחוד הפועל קריית שמונה ומכבי קריית שמונה, הוא משמש את הקבוצה העירונית - עירוני קריית שמונה.
בתחילה היו המושבים באצטדיון עשויים בטון בלבד ועם עלייתה של עירוני קריית שמונה מהליגה הארצית אל הליגה לאומית, עבר האצטדיון, שהכיל 2,300 מקומות ישיבה, טיפול קוסמטי כשבין היתר הותקנו בו מושבי פלסטיק לרווחת הצופים, השתלת כרי דשא מהאיכותיים בארץ, הקמת עמדת שידור, הקמת עמודי תאורה, שיפוץ כללי של המבנה והשירותים באצטדיון ובנוסף בוצע תיחום אגף שמור לעיתונאים.
עם עלייתה של הקבוצה לליגת העל החלו עבודת בנייה של יציע מזרחי נוסף בעל 3,000 מקומות ישיבה וחנייה מרווחת בחלקה הצפונית של האצטדיון. בספטמבר 2008 נסתיימו העבודות ותכולת האצטדיון הוגדלה על ידי בניית היציע המזרחי החדש ל-5,300 מקומות ישיבה מתוכם 2,300 ביציע המערבי ועוד 3,000 מקומות ביציע המזרחי.
ב-2021 נחשפה תוכנית שהוכנה במשרד האדריכלים מנספלד קהל להרחבת האצטדיון לכ-10,000 מקומות שעיקרם בבניית היציע המערבי מחדש, קירוי היציעים, יצירת חזיתות מודרניות לאצטדיון ועוד. עלות הפרויקט משוערת בכ-100 מיליון שקלים.[10][11]
במהלך מלחמת חרבות ברזל פונתה העיר והקבוצה נאלצה להתמודד באצטדיון חדש. בין היתר נפגע האצטדיון כתוצאה מטיל של ארגון הטרור חזבאללה.
ארגון האוהדים הרשמי של הקבוצה הוקם בשנת 2007 ונקרא "Blue Lions 07".
.jpg)
