באפריל2011, תוך מאבקי מניעת ירידת ליגה של שפילד, קודם מגווייר לקבוצה הבוגרת. את הופעת הבכורה שלו ערך כאשר נכנס כמחליף במחצית, בהפסד הביתי 0–2 לקארדיף סיטי. למרות ההפסד זכה מגווייר בתואר איש המשחק. בהמשך העונה ערך ארבע הופעות נוספות, אך לא הצליח למנוע את ירידת קבוצתו לליגה השלישית באנגליה.
במשחק פתיחת עונת 2011/2012 כבש מגווייר בניצחון 2–0 על אולדהאם אתלטיק. לאחר שביסס את מעמדו כשחקן הרכב בשפילד, ופתיחת עונה טובה, האריך את חוזהו בקבוצה באוקטובר 2012. על יכולתו הטובה בעונה זו זכה הן בתואר השחקן הצעיר של העונה בשפילד והן בתואר שחקן העונה של שפילד. ה-BBC בחר במגווייר לקבוצת העונה בליגה השלישית. בעונה הבאה המשיך מגווייר את יכולתו הטובה. באוקטובר 2012 כבש צמד בניצחון 4–1 על נוטס קאונטי במסגרת פרס הפוטבול ליג. בפברואר2013, בגיל 19 בלבד, ערך את הופעתו ה-100 עבור שפילד יונייטד, במשחק שנגמר בתוצאת תיקו ללא שערים, מול לייטון אוריינט.
ב-15 ביוני2017, עם ירידת הליגה של האל, חתם מגווייר לחמש שנים בלסטר סיטי, ששילמה להאל 17 מיליון לירות שטרלינג עבורו. בעונת הבכורה שלו בלסטר, שיחק מגווייר בכל משחקי הליגה של הקבוצה, הציג יכולות מרשימות ובמהלך עונה זו זכה לראשונה לזימון לנבחרת אנגליה. בסך הכל ערך מגווייר באותה עונה 44 הופעות בכל המסגרות, וכבש שני שערים, שניהם בפרמייר ליג.
לאחר הופעתו המוצלחת במונדיאל 2018, החלו שמועות על מעבר אפשרי של מגווייר לקבוצות צמרת באנגליה. לבסוף נשאר מגווייר בלסטר. במחזור השלישי של עונת 2018/2019, במשחק מול סאות'המפטון כבש מגווייר את שער הניצחון, מבעיטה מחוץ לרחבה. ב-29 בספטמבר2018 כבש שער נוסף, בנגיחה, בניצחון החוץ 0–2 על ניוקאסל יונייטד.
ב-5 באוגוסט2019 חתם מגווייר לשש שנים במנצ'סטר יונייטד עבור 80 מיליון ליש"ט, והפך לשחקן ההגנה היקר בהיסטוריה.[1] הוא ערך את הופעת הבכורה שלו בקבוצה ב-11 באוגוסט, בניצחון 4–0 על צ'לסי במחזור הליגה הראשון.
באוגוסט2017 זומן מגווייר לראשונה לסגל נבחרת אנגליה הבוגרת, לצמד משחקי מוקדמות מונדיאל 2018 מול מלטה ומול סלובקיה. הוא ערך את הופעת הבכורה שלו במדים הלאומיים בניצחון החוץ 1–0 על ליטא, במשחק שהיה האחרון של אנגליה בקמפיין המוקדמות המוצלח.
מגווייר נכלל בסגלו של מאמן הנבחרת גארת' סאות'גייט, למונדיאל 2018. בטורניר עצמו בישל מגווייר להארי קיין את שער הניצחון במשחק הראשון של אנגליה, מול תוניסיה. ב-7 ביולי2018, בשלב רבע הגמר, במשחק מול שוודיה, כבש מגווייר את שער הבכורה שלו במדי הנבחרת, בנגיחה בדקה ה-30.
ב-21 באוגוסט 2020, נעצר מגווייר באי היוונימיקונוס, לאחר שהיה מעורב לכאורה בקטטה.[3] מנצ'סטר יונייטד הודיעה בהודעה רשמית כי מגווייר "משתף פעולה באופן מלא עם הרשויות היווניות". מגווייר הופיע בבית המשפט באי ב-22 באוגוסט, לאחר יומיים בהן ישב במעצר. הוא שוחרר ממעצר כשמשפטו נדחה עד ל-25 באוגוסט. ב-25 באוגוסט הורשע מגווייר בכל האישומים כנגדו, ונמצא אשם בתקיפה בנסיבות מחמירות, התנגדות למעצר ושוחד. מגווייר נעדר מפסק הדין.[4]
