Inicialmente un suburbio industrial, Saint-Denis converteuse nos últimos tempos nunha localidade residencial, habitada en gran parte por inmigraciónmusulmá provenientes das antigas colonias francesas.
Preto de 475, Santa Xenoveva construíu unha pequena capela na tumba de Denis, a cal sería reconstruída por Dagoberto I e convertida no mosteiro real. Á súa morte, foi enterrado en devandita capela, tradición que foi seguida pola maioría dos seus sucesores.
Na Idade Media, en virtude dos privilexios garantidos por Dagoberto (como a independencia con respecto a París), Saint-Denis creceu rapidamente grazas ao seu mercado, ao cal chegaban diversas caravanas procedentes ata do Imperio bizantino. En 1125, foron concedidos máis privilexios á localidade e iniciouse a construción da actual basílica.
Baixo o reinado de Lois XIV, instaláronse diversas industrias en Saint-Denis, en tanto que o seu sucesor Lois XV renovou os edificios da abadía real. Durante a Revolución francesa, a cidade foi renomeada "Franciade" entre 1793 e 1803, como parte do rexeitamento revolucionario á relixión, e a necrópole real foi destruída e saqueada. Tras a Restauración, os corpos reais deberon ser enterrados nunha fosa común ao non poder identificarse os restos destruídos. O último rei enterrado en Saint-Denis foi Lois XVIII.
En 1860, a cidade de París foi agrandada ao anexar os seus comunas próximas. O municipio da Chapelle-Saint-Denis foi dividido entre París, Saint-Ouen e Aubervilliers, mentres que Saint-Denis quedou coa zona noroccidental de dita comuna. Ao longo do século XIX, a industrialización da cidade intensificouse e o transporte mellorou coa construción da Canle Saint-Denis en 1824, que permitiu unir a localidade co río Sena. En 1843 construír o primeiro ferrocarril. Xa a fins da centuria, existían 80 industrias en Saint-Denis.
A presenza industrial provocou o crecemento de importantes movementos sociais. En 1892 foi elixido o primeiro administrador socialista e xa durante os anos 1920, Saint-Denis foi denominada como a ville rouge (a cidade vermella). Ata antes da elección de Jacques Doriot en 1934, todos os alcaldes foran membros do Partido Comunista.
Tras a derrota de Francia durante a segunda guerra mundial, Saint-Denis foi ocupada polos alemáns o 13 de xuño de 1940, pero deberon facer fronte a diversos actos de insubordinación por parte da poboación ata a liberación da cidade o 27 de agosto de 1944.
