Le Yokohama FC a été formé en 1999 à la suite de la fusion des deux clubs de Yokohama, le Yokohama Flügels et le Yokohama F. Marinos. Les supporters des Flügels ont estimé que leur club avait essentiellement été dissous plutôt que fusionné, ils ont donc rejeté la suggestion de commencer à soutenir les Marinos qui avaient été leurs rivaux. Au lieu de cela, avec l'argent collecté grâce aux dons du grand public et une affiliation avec la société de gestion des talents IMG, les anciens supporters des Flügels ont fondé le Yokohama Fulie Sports Club. Suivant le modèle social utilisé par le FC Barcelone, le Fulie Sports Club a créé le Yokohama FC, la première équipe sportive professionnelle au Japon détenue et gérée par ses supporters.
En 2018, le Yokohama FC a raté de peu la promotion automatique à la différence de buts. L'équipe s'est qualifiée pour la demi-finale de la promotion vers la J.League, s'inclinant face à Tokyo Verdy sur le score d'un but à zéro. En 2019, le Yokohama FC a terminé deuxième en J.League 2 et a obtenu une promotion automatique en J.League.
Après avoir terminé à la dernière place en 2021, le Yokohama FC est relégué en J.League 2 pour la saison 2022 et obtient dès la saison suivante sa promotion en finissant vice-champion de J.League 2.