Darius Miller évolue avec l'équipe de l'école de Mason County à Maysville[1].
Darius Miller joue quatre saisons dans l'équipe universitaire des Wildcats du Kentucky. En 2012, il remporte le championnat de NCAA avec son université et reçu avec son équipe par Barack Obama à la Maison Blanche[2].
Le 31 décembre 2012, il est envoyé en D-League chez les Energy de l'Iowa[4]. Le 26 janvier 2013, il est rappelé par les Hornets et finit la saison en NBA. En avril 2013, les franchises est rebaptisée Pelicans pour la saison prochaine[5].
Agent libre en fin de saison 2013-2014, les Pelicans re-signe Darius Miller[6]. Le 30 novembre 2014, il est coupé par la franchise de Louisiane[7].
Brose Baskets (fév. 2015 - 2017)
En janvier 2015, il obtient un contrat de 10 jours avec les Clippers de Los Angeles mais c'est finalement Dahntay Jones qui obtient le contrat[8].
Le 24 février 2015, Miller s'envole pour l'Europe et particulièrement la Basketball-Bundesliga (BBL) et le club de Brose Baskets à Bamberg avec qui il s'engage jusqu'à la fin de la saison.
Le 28 juillet 2015, il prolonge pour deux saisons avec le club allemand avec qui il vient de remporter le championnat[9].
Le 8 juillet 2016, il prolonge à nouveau avec le club allemand.
Pelicans de La Nouvelle-Orléans (2017-2020)
Le 26 juillet 2017, il quitte l'Allemagne et retourne en NBA[10] où il fait son retour avec les Pelicans[11].
Le 21 juillet 2019, il est prolongé pour deux saisons supplémentaire avec un contrat de 14,2 millions de dollars[12]. En août 2019, il se rompt le tendon d’Achille et est forfait pour une grande partie de la saison 2019-2020[13]. En juillet 2020, il ne se rend pas avec sa franchise dans la bulle d'Orlando afin de terminer la saison 2019-2020 (à la suite de l'arrêt de la saison en raison de la pandémie de Covid-19) car il n'est pas suffisamment remis de sa blessure[14].
Thunder d'Oklahoma City (2020-avril 2021)
Le 23 novembre 2020, il est transféré au Thunder d'Oklahoma City dans le cadre d'un échange à quatre équipes[15]. Dans le cadre de l'arrivée de Gabriel Deck, il est coupé le 9 avril 2021[16].