Il passe au niveau professionnel le 31 mars 2014[3] après avoir signé un contrat de deux ans qui lui rapportera 2,75 millions de dollars avec le Wild du Minnesota de la Ligue nationale de hockey. Il joue son premier match avec le Wild le face aux Blues de Saint-Louis et inscrit une assistance[4]. Il marque son premier but dans la LNH le contre les Sharks de San José. Le 11 juillet 2015, il accepte une prolongation de contrat de 1,45 million de dollars du Wild pour les deux prochaines saisons[5].
Le 1er juillet 2017, Folin devient agent libre et signe un contrat d'un an avec les Kings de Los Angeles. Encore en tant qu'agent libre l'année suivante, il signe à nouveau un contrat d'un an le avec les Flyers de Philadelphie. Le , les Flyers l'ont échangé le jour de son 28e anniversaire de naissance aux Canadiens de Montréal avec Dale Weise en retour de l'attaquant Byron Froese et du défenseur David Schlemko[6],[7]. Le , il signe une prolongation de contrat d'une saison avec les Canadiens lui rapportant 800 000 dollars[8].