C'est à la fin du XIIe siècle que l’ordre de Saint-Jean de Jérusalem s’installe dans le futur quartier Saint-Esprit[1] pour y ouvrir un hospice avec un prieuré afin d'accueillir les pèlerins de Saint-Jacques-de-Compostelle. Il est remplacé en 1243 par l’ordre du Saint-Esprit. La chapelle du prieuré est appelée la chapelle « dou cap de pount »[N 1]. Le roi Louis XI fait bâtir une nouvelle église en 1463[2] pour remplacer la chapelle romane, avec une rente de quatre mille livres tournois. L'église Saint-Esprit devient une collégiale et se dote de voûtes gothiques typiques du style flamboyant[3]. Elle se trouve au milieu d'un quartier d'artisans et de juifs chassés d'Espagne et du Portugal. L'édifice est remanié au XVIe siècle, conservant les deux voûtes en croisée d'ogives de plan carré. L'église est restaurée aux XVIIe et XVIIIe siècles. À la Révolution, le chapitre de la collégiale est dissout en 1792, puis l'église devient paroissiale[4].
Lorsque le chemin de fer arrive à Bayonne au milieu du XIXe siècle, le quartier devient de plus en plus industrieux ; l'église est agrandie à la fin du XIXe siècle par l'architecte Émile Loupot[2] qui ajoute le bas-côté sud et la tribune d'orgue, ainsi que le porche d'entrée aux chapiteaux néo-romans[4].
L'église est rectangulaire avec un clocher-mur sur la façade occidentale, précédé d'un porche[7]. Le chœur voûté est typique du style gothique flamboyant avec liernes, tiercerons et décor sculpté. Les éléments de la chapelle romane sont visibles dans le chevet plat et le clocher-mur ouest[4].
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