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Jonesborough wurde im Jahr 1779 gegründet, 17 Jahre vor der Gründung des Bundesstaates Tennessee und gehörte anfangs zu North Carolina und ist die erste Stadt in Tennessee. Benannt wurde der Ort nach Willie Jones, einem Abgeordneten des Kontinentalkongresses und Förderer der westlichen Ausdehnung North Carolinas über die Appalachen hinaus.
Im Dezember 1784 wurde in Jonesborough der State of Franklin, benannt nach Benjamin Franklin, gegründet mit Jonesborough als Hauptstadt (wurde abgelöst durch Greeneville). Der State of Franklin fungierte als 14. Staat bis 1788, wurde jedoch niemals vom Congress anerkannt und wieder in North Carolina integriert.
Söhne und Töchter der Stadt
David Nelson (1793–1844), Autor, Geistlicher und Abolistionist
Jean Lowry Rankin (1795–1878), Abolitionistin und Fluchthelferin im Untergrundnetzwerk Underground Railroad in Ohio
Arthur St. Clair Colyar (1818–1907), Jurist, Zeitungsherausgeber, Geschäftsmann und Politiker