Shōkaku được đặt lườn tại Xưởng tàu Yokosuka vào ngày 12 tháng 12 năm 1937, được hạ thủy vào ngày 1 tháng 6 năm 1939, và được đưa vào hoạt động ngày 8 tháng 8 năm 1941. Lớp tàu sân bay Shōkaku là một phần của chương trình xây dựng hạm đội vốn bao gồm cả lớp thiết giáp hạm Yamato. Với một thiết kế hiện đại hiệu quả, khối lượng rẽ nước vào khoảng 30.000 tấn, và tốc độ tối đa 34 knot (63 km/h), Shōkaku có khả năng mang 70 đến 80 máy bay. Khả năng bảo vệ của nó được nâng cao so với những tàu sân bay Đồng Minh đương thời cho phép Shōkaku chịu đựng được những thiệt hại đáng kể trong chiến đấu trong các trận chiến biển Coral và quần đảo Santa Cruz, cho dù nó chấm dứt hoạt động do trúng phải ngư lôi phóng từ tàu ngầm.
Trong cuộc không kích Ấn Độ Dương vào tháng 3 năm 1942, nó tham gia cùng các tàu sân bay Akagi, Zuikaku, Sōryū và Hiryū trong việc bắn phá Colombo. Tại đây Đô đốc Chuichi Nagumo đã thành công trong việc tiêu diệt rộng rãi các cơ sở hạ tầng. Nhiệm vụ đó đã được hoàn thành, khi lực lượng đặc nhiệm đã phát hiện và đánh chìm chiếc tàu sân bay Anh Hermes cùng hai tàu tuần dương (Cornwall và Dorsetshire), trước khi di chuyển đến vùng biển Coral (biển San Hô). Tại đây nó giúp đánh chìm chiếc tàu sân bay USS Lexington, nhưng đổi lại bản thân nó bị chiếc USS Yorktown tấn công gây hư hỏng nặng.[1]
Trong năm 1943 dưới sự chỉ huy của Thuyền trưởng Matsubara Hiroshi, nó quay trở lại vai trò một trong những tàu sân bay hạm đội quan trọng nhất của Hải quân Nhật. Nó được giao nhiệm vụ phản công tại quần đảo Aleutian, nhưng chiến dịch bị hủy bỏ sau chiến thắng của Đồng Minh tại Attu. Trong khoảng thời gian còn lại của năm 1943 nó đặt căn cứ tại Truk.
Vào năm 1944 nó đặt căn cứ tại Lingga gần Singapore. Vào ngày 15 tháng 6 năm 1944 nó khởi hành cùng với Hạm đội Cơ động trong Chiến dịch A-Go, một cuộc phản công chống lại các lực lượng Đồng Minh tại quần đảo Mariana. Trong Trận chiến biển Philippines vào ngày 19 tháng 6 năm 1944 lúc 11 giờ 23 phút, nó trúng phải ba (có thể là bốn) ngư lôi bắn ra từ tàu ngầm Mỹ Cavalla do Trung tá Herman J. Kossler chỉ huy. Vì chiếc Shōkaku đang trong quá trình tiếp nhiên liệu cho máy bay và đang ở trong một vị thế rất mong manh, các ngư lôi đã gây ra các đám cháy không thể kiểm soát được. Vào lúc 14 giờ 08 phút một trái bom phát nổ khiến xăng máy bay phát cháy. Shōkaku chìm nhanh chóng ở tọa độ 11°40′B137°40′Đ / 11,667°B 137,667°Đ / 11.667; 137.667, khiến 1.272 người thiệt mạng. Tàu tuần dương Nhật Yahagi cùng các tàu khu trục Urakaze, Wakatsuki và Hatsuzuki đã cứu được Thuyền trưởng Matsubara cùng 570 thủy thủ.[1]