Перкінс — випускник середньої школи Томаса Вортінгтона, з однойменного міста. Після закінчення навчального закладу вступив у Південно-Флоридський університет, де почав виступати за університетський футбольний клуб «Саут Флорида Буллз». З новою командою Трой займає третє місце в Університетській футбольній лізі у 2001 році, а у 2002 виграє срібні медалі. На старших курсах його запрошують в команду Університету Евансвіллі, куди він і переходить у 2003 році. У 19 матчах за «асів» Перкінс пропустив 21 гол. Також він виступав за аматорську команду «Кейп-Код Крусейдерс» у 2002 і 2003 роках.
«Ді Сі Юнайтед»
Після закінчення сезону 2003 року, Трой залишився без контракту. У 2004 році в його послугах зацікавилася команда MLS «Ді Сі Юнайтед». Голкіпер підписав з «Юнайтед» контракт і відразу ж був відданий в оренду в «Нортерн Верджінія Ройалс». Воротарі «орлів» Нік Рімандо і Даг Воррен втратили довіру тренера і після повернення з оренди, шанс був наданий Перкінсу. Трой виправдав себе, в першому сезоні він провів за клуб 16 матчів, пропускаючи в середньому 1,6 гола за гру. Попри впевнену гру Перкінса, команда виступала погано і в кінці сезону Троя змінив у воротах Нік Рімандо.
У сезоні 2006 року, Перкінс був основним воротарем «Ді Сі Юнайтед» і взяв участь в тридцяти двох матчах. У тому ж сезоні його визнають Кращим Воротарем року в MLS і Трой бере участь в «матчі всіх зірок» проти лондонського «Челсі».
«Волеренга»
20 грудня 2007 року Перкінс підписує 5-річний контракт з норвезькою «Волеренгою» і стає першим американцем, що підписав контракт з норвезьким клубом[1][2]. Трой приймає таке рішення через те, що «Ді Сі Юнайтед» підписують нового воротаря Зака Веллса. За півтора року в Норвегії Перкінс бере участь в 53 матчах Елітесеріен і стає справжнім улюбленцем місцевих уболівальників. У складі «Волеренги» Трой стає володарем Кубка Норвегії.
Повернення в «Ді Сі Юнайтед»
13 січня 2010 року, в результаті перерозподілу грошових коштів від обміну півзахисника «Філадельфія Юніон» Фреда на драфті, у «Ді Сі Юнайтед» з'явилася можливість повернути Перкінса[3]. Кілька французьких клубів і голландський «Феєноорд» проявляли інтерес до Троя, але до конкретних дій справа не дійшла і воротар повернувся в столичну команду[4]. На цей раз Перкінс прийшов в ранзі основного голкіпера і взяв участь у всіх 22 матчах сезону.
«Портленд Тімберз»
17 грудня 2010 року Перкінс був обміняний в новостворений «Портленд Тімберз» на Стіва Кроніна. Попри те, що Трой прийшов в команду як основний воротар, він пропускає перші шість матчів чемпіонату через травму, отриману на тренуванні. Свій дебютний матч Перкінс провів 24 квітня 2011 року проти «Лос-Анджелес Гелаксі»[5]. 28 листопада того ж року Трой підписує новий контракт з командою[6].
13 січня 2015 року на драфті повернення Перкінс, що залишився без контракту, був обраний клубом «Сіетл Саундерс»[9]. 11 січня 2016 року Перкінс оголосив про завершення кар'єри та входження до тренерського штабу академії клубу, як тренер воротарів.[10]
Бувши резервним воротарем «Ді Сі Юнайтед», Перкінс працював в магазині спортивних товарів[16], а у 2006 році він влаштувався менеджером з іпотечного кредитування. За словами воротаря таким чином він створює для себе безпечне майбутнє після закінчення футбольної кар'єри[17].
В одному з інтерв'ю Трой назвав причини, через які він покинув «Волеренгу» і не побажав залишитися в Європі. Основна причина це неможливість подружжя воротаря пристосуватися до життя в Норвегії.
У січні 2017 року Перкінс був прийнятий на службу в поліцію, як офіцер департаменту поліції Кенневіку.[18]