Pontus Grate studerade konsthistoria vid Uppsala universitet på 1950-talet och disputerade 1959 på en avhandling om de franska konstkritikerna Gustave Planche och Théophile Thoré, Deux critiques d'art de l'epoque romantique Gustave Planche et Théophile Thoré. Grate blev docent samma år.
Grate anställdes 1954 vid Nationalmuseum. På 1960-talet var han under ett år gästprofessor i konsthistoria vid University of California, Berkeley. Åren 1969–1977 var han direktör för Svenska institutet i Paris och svensk kulturattaché; 1971–1977 var han också chef för Svenska kulturhuset där. Åren 1977–1988 återvände han till Nationalmuseum, först som föreståndare för målerisamlingarna och från 1982 fram till sin pension 1988 som museidirektör.