Нейроны направления головы

Нейроны направления головы (англ. head direction cells) — особые нейроны в головном мозге, активирующиеся в соответствии с направлением головы животного. Эти нейроны разряжаются с определённой частотой, когда голова животного ориентирована в каком-либо направлении, и перестают разряжаться, когда направление головы изменяется. Систему этих нейронов можно считать «внутренним компасом» мозга, при любом направлении головы активна некоторая часть этих нейронов. Однако эта система никак не связана с чувствительностью к магнитному полю Земли, на неё влияют в основном вестибулярные сигналы. Вместе с нейронами места, нейронами решётки, нейронами границы^[англ.] и нейронами скорости^[1] нейроны направления головы входят в мозговую «навигационную систему», которая обеспечивает пространственную ориентацию животного^[2]. Большинство нейронов направления головы находится в дорсальном пресубикулуме и энторинальной коре, однако они обнаружены и за пределами гиппокамповой формации. Они были открыты в 1980-е годы американским нейрофизиологом Джеймсом Ранком^{[англ.][3]}.

Работа мозговой навигационной системы, частью которой является система отслеживания направления головы, сейчас активно изучается. Установлено, что нейроны направления головы активны не только у бодрствующих, но и у спящих животных, при этом паттерны активности нейронов во время сна и во время бодрствования очень схожи^[4]. Поэтому считается, что нейроны системы отслеживания направления головы обладают внутренними механизмами самоорганизации, то есть эта система способна отслеживать направление головы в отсутствие внешних визуальных стимулов. Внешние стимулы служат для коррекции состояния этой системы при соотнесении её информации с окружающей обстановкой.

Функции

Большая часть исследований нейронов направления головы выполнена на грызунах. Эти нейроны активируются, когда голова животного повернута по определённому азимуту в горизонтальном направлении, независимо от того, где в каких условиях и где именно находится животное, покоится оно или движется, и независимо от поворота головы относительно туловища. Наклон головы в вертикальной плоскости и позиция туловища практически не влияют на работу этих нейронов. Частота спайков активного нейрона имеет выраженный максимум по направлению, на которое настроен этот нейрон, и заметно снижается при отклонении от этого направления. Угол, на который реагирует нейрон, варьируется от 60 до 140 градусов, среднее значение составляет примерно 90 градусов^[5]. Никаких выделенных направлений не обнаружено, все направления равномерно представлены в популяции нейронов.

Система нейронов направления головы подстраивается под внешние визуальные стимулы. В экспериментах использовались цилиндрические помещения со стеной, на которой было помечено какое-либо направления. После поворота стены цилиндра вместе с меткой поля активности нейронов поворачивались на тот же самый угол, при этом распределение частоты спайков нейронов в зависимости от угла не изменялось. В дальнейших экспериментах визуальные подсказки убирались, что привело к открытию других особенностей этих нейронов. Ширина угла, в котором активен нейрон, и распределение частоты спайков по углу остались теми же самыми, что указывает на внутренние механизмы регуляции этих параметров. В то же время направление максимальной активности у двух третей популяции нейронов сдвигалось в диапазоне от 108 градусов по часовой стрелке до 66 градусов против часовой стрелки, а у одной трети популяции вообще не изменялось. Наличие нейронов, сохраняющих предпочтительное направление даже в отсутствие внешних визуальных подсказок, также указывает на существование внутренних механизмов навигации в пространстве, возможно, опирающихся на вестибулярные и проприоцептивные сигналы^[6].

История исследований

Нейроны направления головы были обнаружены американским нейрофизиологом Джеймсом Ранком^[англ.] в пресубикулуме крысы (части височной доли мозга, относящейся к гиппокамповой формации). Ранк впервые сообщил об открытии в краткой публикации в 1984 году^[3]. Основные исследования этих клеток проводил Джеффри Таубе, постдок в лаборатории Ранка, и в 1990 году результаты этих исследований были опубликованы в двух статьях в Journal of Neuroscience^[7][8], которые заложили основу для всех последующих работ. Таубе посвятил свою научную карьеру изучению этих нейронов и стал автором ряда открытий и обзорных публикаций.

Область субикулума имеет много нейронных связей, и прослеживание этих связей позволило обнаружить нейроны направления головы в других участках мозга. В 1993 году были открыты нейроны направления головы в латеральном дорсальном ядре таламуса крысы^[9], затем в соседнем переднем таламическом ядре^[10], в новой коре^[11] и в латеральной мамиллярной области гипоталамуса. Недавно значительное количество нейронов направления головы было найдено в медиальной части энторинальной коры, где они соседствуют с нейронами решётки.

Такие примечательные особенности нейронов направления головы, как их концептуальная простота и способность сохранять активность в отсутствие внешних визуальных стимулов, сделали их предметов интенсивных теоретических исследований. Были разработаны математические модели, общим свойством которых является способность к самоорганизации паттернов активности на основе многочисленных связей между отдельными нейронами^[12].

Нейроны направления головы описаны у многих видов животных, включая мышей, крыс, и обезьян^[13]. У летучих мышей система мониторинга направления головы оказалась трёхмерной, отслеживающей не только азимут в горизонтальной плоскости, но и наклон головы в вертикальной плоскости и поворот шеи вокруг своей оси^[14]. Подобие системы мониторинга направления головы найдено также у дрозофилы, у которой клетки направления головы образуют кольцеобразную структуру^[15].

Примечания

1. Kropff Emilio, Carmichael James E., Moser May-Britt, Moser Edvard I. Speed cells in the medial entorhinal cortex (англ.) // Nature. — 2015. — ISSN 0028-0836. — doi:10.1038/nature14622.
2. Hartley T., Lever C., Burgess N., O'Keefe J. Space in the brain: how the hippocampal formation supports spatial cognition // Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences. — 2013. — Vol. 369. — P. 20120510-20120510. — ISSN 0962-8436. — doi:10.1098/rstb.2012.0510. Архивировано 2 июля 2015 года.
3. Ranck J. B. Head direction cells in the deep cell layer of dorsal presubiculum in freely moving rats // Soc. Neurosci. Abstr. — 1984. — Vol. 10. — 176. P. 599.
4. Peyrache Adrien, Lacroix Marie M, Petersen Peter C, Buzsáki György. Internally organized mechanisms of the head direction sense // Nature Neuroscience. — 2015. — Vol. 18. — P. 569-575. — ISSN 1097-6256. — doi:10.1038/nn.3968.
5. Taube J. S., Muller R. U., Ranck J. B. Head-direction cells recorded from the postsubiculum in freely moving rats. I. Description and quantitative analysis //The Journal of Neuroscience. — 1990. — Vol. 10. — №. 2. — P. 420—435.
6. The Hippocampus Book, 2007, p. 519.
7. Taube, JS; Muller RU; Ranck JB Jr. Head-direction cells recorded from the postsubiculum in freely moving rats. I. Description and quantitative analysis. (англ.) // J. Neurosci.^[англ.] : journal. — 1990. — 1 February (vol. 10, no. 2). — P. 420—435. — PMID 2303851. Архивировано 7 января 2006 года.
8. Taube, JS; Muller, RU; Ranck, J. B. Head-direction cells recorded from the postsubiculum in freely moving rats. II. Effects of environmental manipulations. (англ.) // J. Neurosci.^[англ.] : journal. — 1990. — February (vol. 10, no. 2). — P. 436—447. — PMID 2303852. Архивировано 8 января 2009 года.
9. Mizumori, SJ; Williams J. D. Directionally selective mnemonic properties of neurons in the lateral dorsal nucleus of the thalamus of rats. (англ.) // J. Neurosci.^[англ.] : journal. — 1993. — 1 September (vol. 13, no. 9). — P. 4015—4028. — PMID 8366357. Архивировано 7 сентября 2008 года.
10. Taube, J. S. Head direction cells recorded in the anterior thalamic nuclei of freely moving rats. (англ.) // J. Neurosci.^[англ.] : journal. — 1995. — 1 January (vol. 15, no. 1). — P. 70—86. — PMID 7823153. Архивировано 7 октября 2008 года.
11. Chen, LL; Lin LH; Green EJ; Barnes CA; McNaughton B. L. Head-direction cells in the rat posterior cortex. I. Anatomical distribution and behavioral modulation. (англ.) // Exp. Brain Res.^[англ.] : journal. — 1994. — Vol. 101, no. 1. — P. 8—23. — doi:10.1007/BF00243212. — PMID 7843305.
12. Zhang, K. Representation of spatial orientation by the intrinsic dynamics of the head-direction cell ensemble: a theory. (англ.) // J. Neurosci.^[англ.] : journal. — 1996. — 15 March (vol. 16, no. 6). — P. 2112—2126. — PMID 8604055. Архивировано 7 сентября 2008 года.
13. Robertson, RG; Rolls ET; Georges-François P; Panzeri S. Head direction cells in the primate pre-subiculum. (неопр.) // Hippocampus. — 1999. — Т. 9, № 3. — С. 206—219. — PMID 10401637. Архивировано 6 сентября 2015 года.
14. Finkelstein Arseny, Derdikman Dori, Rubin Alon, Foerster Jakob N., Las Liora, Ulanovsky Nachum. Three-dimensional head-direction coding in the bat brain (англ.) // Nature. — 2014. — Vol. 517. — P. 159-164. — ISSN 0028-0836. — doi:10.1038/nature14031.
15. Seelig Johannes D., Jayaraman Vivek. Neural dynamics for landmark orientation and angular path integration (англ.) // Nature. — 2015. — Vol. 521. — P. 186-191. — ISSN 0028-0836. — doi:10.1038/nature14446.

Литература

• Per Andersen, Richard Morris, David Amaral, Tim Bliss, John O'Keefe. The Hippocampus Book. — Oxford University Press, 2007. — 832 p. — ISBN 9780195100273.