Основание галереи приписывается графу Джакомо Каррара, меценату и коллекционеру, который оставил городу Бергамо в конце XVIII века щедрое наследство.
После смерти графа в 1796 году его собственностью управляли назначаемые комиссары — вплоть до 1958 года, когда коммуна города Бергамо переняла управление. В 1810 году было построено новое здание в стиле классицизма, по проекту архитектора Симона Элиа, ученика Леопольда Полака.
Коллекция графа Джакомо Каррара, которая насчитывала почти полторы тысячи работ, частично распродавалась, но продолжала интенсивно дополняться, в основном за счет дарителей: в 1866 году работы, поступившие от графа Гульельмо Локиса по завещанию, в 1892 году — по завещанию Джованни Морелли, и в 1998 году от историка искусства Федерико Дзери. Также Галерея приняла в своё собрание более двухсот других пожертвований.
Кроме живописи в галерее присутствуют рисунки и гравюры, бронза, скульптуры и фарфор, мебель и коллекции медалей.
В 1793 г. в момент первого публичного открытия галереи граф Каррара пожелал чтобы при галерее учредили курсы рисунка и живописи. Школа, которая находилась до 1912 г. в том же здании, что и галерея, теперь располагается в отдельном здании по соседству. В 1988 г. она была преобразована в официально-признанную Accademia di Belle Arti (Академию изящных искусств).
В 1991 г. к ней была добавлена галерея современного искусства Galleria d’Arte Moderna e Contemporanea (GAMEC), расположенная в здании напротив неоклассического здания самой галереи, в реставрированном здании бывшего монастыря.
В настоящий момент галерея имеет 10 выставочных залов, расположенных на трёх этажах. С июня 1999 г., после приобретения Raccolta Gianfranco e Luigia Spajani, постоянная коллекция содержит также работы современного искусства итальянских и иностранных мастеров 20-го века, таких как
Боччони, Балла, Моранди, Кампильи, Казорати, Савиньо, Де Кирико, Кандинский, Сазерланд и Манцу.
С 2008 года Академия Каррара переживает масштабную реконструкцию. Вновь открытая 23 апреля 2015 года после необходимых реставрационных работ Галерея, сегодня — это современный музей, оснащенный всеми необходимыми услугами для публики. Начиная с 2016 года, управление музеем возлагается на Фонд Академии Каррара.
