Коллектив появился в 1959 году в Детройте, штат Мичиган. Вначале выступали квартетом, названным The Primettes, в состав которого входили Флоренс Баллард, Мэри Уилсон, Дайана Росс и Бетти Макглоун. В 1960 году Барбара Мартин сменила Макглоун, а группа подписала контракт с лейблом «Motown», сменив название на The Supremes. В начале 1962 года Мартин ушла из коллектива, и девушки стали выступать втроём. Группа добилась успеха к середине 1960-х благодаря незаурядному таланту Дайаны Росс.
В попытке удержать в группе мечтавшую о сольной карьере Росс директор MotownБерри Горди в 1967 году переименовал команду в Diana Ross & the Supremes и заменил Баллард новой участницей Синди Бёрдсонг. В 1970 годуДайана Росс всё-таки ушла из группы и начала успешную сольную карьеру, а на её место взяли Джин Террелл. После 1972 года состав The Supremes часто менялся (в неё входили Линда Лоренс, Шерри Пэйн, Сюзан Грин, возвращалась Синди Бёрдсонг). Коллектив прекратил своё существование в 1977 году.
Попытка турне по США, предпринятая в 2000 году Росс, Лоренс и Пэйн, не имела успеха, поскольку последние пришли в The Supremes после ухода Росс, когда пик их успеха уже остался в прошлом. Впрочем, большой успех у кинокритиков и публики имел снятый в 2006 году фильм «Девушки мечты», в котором обыгрывается творческий путь The Supremes.