Холидей выставлял свою кандидатуру на драфт НБА 2011 года, однако не был выбран ни одной командой. В августе того же года он подписал контракт с бельгийским клубом «Окапи», где и провёл сезон 2011/12[1].
Айдахо Стэмпид (2012—2013)
В июле 2012 года Холидей присоединился к команде «Кливленд Кавальерс» для участия в Летней лиге НБА 2012 года. 1 октября 2012 года он подписал контракт с «Кавальерс». 10 октября 2012 года «Кавальерс» отчислили игрока[2]. Два дня спустя он был приглашен в «Портленд Трэйл Блэйзерс»[3]. 27 октября 2012 года «Трэйл Блэйзерс» его отчислили[4].
1 апреля 2013 года Холидей подписал контракт с клубом НБА «Филадельфия Севенти Сиксерс»[6][7], однако большую часть сезона провёл в фарм-клубе «Айдахо Стэмпид» и, по итогам сезона, был выбран в третью сборную всех звёзд Джи-Лиги, а также включён во вторую оборонительную сборную Джи-Лиги[8].
Сольноки Олай (2013—2014)
В июле 2013 года Холидей присоединился к команде «Филадельфия Севенти Сиксерс» для участия в Летней лиге НБА 2013 года. 14 августа 2013 года он был отчислен «Сиксерс»[9][10].
30 сентября 2013 года он подписал контракт с «Ютой Джаз»[11]. 26 октября 2013 года он был отчислен «Джаз» после семи предсезонных игр[12].
21 ноября 2013 года Холидей подписал контракт с венгерским клубом «Сольноки Олай» до конца сезона 2013/14[13]. В 19 матчах за «Сольноки» он набирал в среднем 12,9 очка, 3,8 подбора и 1,7 передачи за игру.
Голден-Стэйт Уорриорз (2014—2015)
В июле 2014 года Холидей выступал в Летней лиге НБА за «Голден Стэйт Уорриорз», а 8 сентября подписал с клубом контракт[14]. 14 ноября он был отправлен в фарм-клуб «Санта-Круз Уорриорз»[15], но уже через день был отозван в основную команду[16]. 13 марта 2015 года он установил личный рекорд результативности, набрав в матче против «Денвер Наггетс» 23 очка. В том же году он в составе Уорриорз завоевал чемпионский титул НБА.
18 февраля 2016 года он отправился в «Чикаго Буллз» в результате трёхстороннего обмена также с участием «Атланты» и «Юты»[18].
Нью-Йорк Никс (2016—2017)
22 июня 2016 года он был отправлен в «Нью-Йорк Никс» в результате обмена с участием пяти игроков[19].
Возвращение в Чикаго (2017—2019)
10 июля 2017 года Холидей подписал контракт с «Чикаго Буллз»[20]. 3 января 2018 года Холидей набрал 26 очков в матче против «Торонто Рэпторс»[21].
23 ноября 2018 года Холидей набрал 27 очков и 13 подборов в матче против «Майами Хит»[22]. Днем позже он набрал 14 очков и совершил 11 подборов в матче против «Миннесоты Тимбервулвз». В этом матче он оформил свою 31 игру подряд с как минимум одним трехочковым попаданием, сравнявшись по этому показателю с Кёрком Хайнриком в истории «Буллз»[23]. Он побил рекорд в следующей игре[24]. К началу декабря он стал единственным игроком, забивавшим хотя бы один трехочковый бросок в каждой игре с начала сезона[25]. Его рекордная серия закончилась на отметке 43 игры подряд[26].
Мемфис Гриззлис (2019)
3 января 2019 года Холидей был обменян в «Мемфис Гриззлис» на Маршона Брукса, Уэйна Селдена-младшего и два будущих драфт-пика второго раунда[27].
Индиана Пэйсерс (2019—2022)
31 июля 2019 года Холидей подписал однолетний контракт на сумму 4,767 млн долларов с «Индиана Пэйсерс» и стал играть в одной команде со своим младшим братом Аароном[28]. Джастин провел 250 игр подряд без пропусков, пока эта серия не прервалась 1 декабря 2021 года из-за попадания игрока в протокол лиги по охране здоровья и безопасности Covid-19.
6 июля 2022 года Холидей и Морис Харклесс были обменяны в «Атланту Хокс» на Кевина Хьюртера[30]. Эта сделка воссоединила Холидея с его братом Аароном, который подписал контракт с «Хокс» в качестве свободного агента[31].
9 февраля 2023 года Холидей, Фрэнк Камински и 2 будущих выбора второго раунда драфта были обменяны в «Хьюстон Рокетс» на Бруну Фернанду и Гаррисона Мэтьюза[32][33]. 13 февраля Холидей и «Рокетс» достигли соглашения о выкупе контракта[34].
Даллас Маверикс (2023)
15 февраля 2023 года Холидей подписал контракт с командой «Даллас Маверикс»[35].
Денвер Наггетс (2023—настоящее время)
6 июля 2023 года Холидей подписал контракт с командой «Денвер Наггетс»[36].