Zobacz w indeksie Słownika geograficznego Królestwa Polskiego hasło Onikszty
Pierwsza wzmianka o mieście pochodzi z 1442 r.[1] W XVI w. w mieście dwór zbudował Mikołaj Radziwiłł. Największy rozwój Onikszty przeżywały w pierwszej połowie XIX w. – wybudowano kościół i dwie synagogi. Z 1873 pochodzi natomiast cerkiew prawosławna św. Aleksandra Newskiego[2].
Niedaleko miasteczka toczono walki podczas powstania listopadowego i styczniowego, a w samej miejscowości działała wytwórnia powstańczej broni. W 1902 powstała elektrownia wodna. W 1908 przebudowano miejscowy kościół (wybudowany w XVIII w.) pw. św. Mateusza na styl neogotycki. Świątynia ta jest najwyższym kościołem na Litwie – sięga 79 m. W trakcie II wojny światowej Niemcy zabili w Oniksztach ok. 1,5 tys. mieszkańców, głównie Żydów.
Pod Oniksztami znajduje się też jedyne na Litwie Muzeum Konia (Arklio muziejus).