Klubben ble stiftet i 1926 og er slik en av de Original Six, etter at Western Canada Hockey League ble oppløst. I den sammenheng fikk den nystiftede klubben overta spillerstallen og de øvrige rettighetene til Stanley Cup-mestere i 1925, Victoria Cougars. Den nye klubben ble derfor kalt Detroit Cougars. Det fantes ikke noen egnet ishockeyhall i Detroit på den tiden, så Detroit spilte sin første sesong i Windsor rett over den kanadiske grensen.
Før 1927-28 flyttet Detroit hjemmekampene til Detroit Olympia, en hall de brukte frem til 1979. Samme sesong ble legenden Jack Adams trener i klubben, Adams var involvert i lagledelsen i Detroit i hele 36 år.
Klubben skiftet navn til Detroit Red Wings i 1932. I 1934 kom Red Wings til sin første Stanley Cup-finale, og i 1936 vant de for første gang Stanley Cup etter å ha slått Toronto Maple Leafs over fire kamper. Suksessen ble gjentatt året etter, etter seier over New York Rangers. Deretter kom noen ustabile år, før Red Wings kom til tre Stanley Cup-finaler på rad tidlig på 40-tallet.
Detroit vant Stanley Cup igjen i 1950, og deretter i 1952, 1954 og 1955. Deretter gikk det nedover med klubben, og i 1959 kom ikke Detroit engang til sluttspillet. Adams fikk sparken som general manager i 1963.
Sparkingen av Adams førte ikke til bedre resultater, og i perioden 1967-83 var Detroit Red Wings i skyggenes dal. Klubben kom til sluttspillet kun to ganger i løpet av disse årene. I denne perioden fikk klubben kallenavnet «Dead Wings».
I desember 1979 flyttet Red Wings til en ny hjemmearena, Joe Louis Arena. Her holdt de hus frem til og med 2016/2017-sesongen, før de flyttet til nybygde Little Caesars Arena i oktober 2017.
Steve Yzermans ankomst til Detroit ble starten på oppturen. Resultatene begynte å bedre seg, og Red Wings kom langt i sluttspillet i flere sesonger på slutten av 80-tallet.
I 1989 kom sovjeteren Sergej Fedorov til Detroit. Suksesstreneren Scotty Bowman kom til klubben i 1993, samtidig som de skaffet seg backen Paul Coffey. I sesongen 1994-95 kom Detroit endelig til Stanley Cup-finalen igjen, men tapte for New Jersey Devils.
Den etterlengtede Stanley Cup-seieren kom i 1997, da de slo Philadelphia Flyers i fire strake kamper. Det var da klubbens første trofé siden 1955. Suksessen ble gjentatt året etter, etter en finalesier over Washington Capitals.
I 2001 ble Detroit slått ut i første runde i sluttspillet. Sommeren som fulgte satset klubben tungt på overgangsmarkedet, og skaffet seg toppspillerne Dominik Hašek, Luc Robitaille og Brett Hull. Satsingen bar frukter, og 2002-sesongen kunne krones med nok en sluttspillseier.
De siste sesongene har Detroit Red Wings hatt blandede resultater. Men i sesongen 2007-08 sesongen var laget tilbake på toppen og vant Stanley Cup. Kaptein i denne sesongen har vært svensken Nicklas Lidström, og dette er første gangen at et lag med europeisk lagkaptein vinner Stanley Cup.
Nordmannen Bjørn Skaare spilte en kamp for Detroit Red Wings i 1978-1979 sesongen. Anders Myrvold spilte 8 kamper for Detroit i 2003-2004 sesongen, hans siste i NHL. Ole-Kristian Tollefsen ble tradet til Detroit i 2009-2010 sesongen og spilte 16 kamper for farmerlaget Grand Rapids Griffins i AHL. Han fikk ingen kamper for Detroit og gikk året etter til svenske MODO.
