Sete for patriarken er Fenerkvarteret i Istanbul. Den patriarkalske St. Georgskirken ved hovedvegen langs stranda ved Det gylne horn rommer patriarkens trone, og patriarkatets kontorer ligger like ved.
Utover senantikken økte imidlertid spenningen mellom paven i Roma og den økumeniske patriark, som endte med det store skisma og at begge patriarkene bannlyste hverandre i 1054. Etter at korsfarerne erobret Konstantinopel i 1204 og innsatte en latinsk patriark av Konstantinopel, levde de økumeniske patriarkene i eksil i Nikea frem til 1261. Etter den osmanske erobringen av Konstantinopel ble patriarken i 1454 gjort til leder (milletbaşı eller etnark) for alle ortodokse kristne, dvs. ikke bare de greske, men også bl.a. de bulgarske, georgiske og serbiske. Samtidig kunne de osmanske myndighetene inn- og avsette patriarken.
Da republikken Tyrkia ble grunnlagt i 1923, gikk denne myndigheten over til den tyrkiske regjeringen, som må godkjenne valget av patriarken. Tyrkisk lov bestemmer også at patriarken må være tyrkisk statsborger. Siden store deler av den greske minoriteten i Tyrkia har utvandret til Hellas, medfører den bestemmelsen en kraftig innsnevring av rekrutteringsgrunnlaget.
Forholdet til den katolske paven ble normalisert på 1950-tallet. Patriark Atenagoras I og pave Paul VI opphevet bannlysningene mot hverandres kirker i 1965.