Byen ble vokste fram mellom de to havnene Avatiu og Tskuvaine i det tradisjonelle distriktet Te Au O Tonga nord på Rarotonga. Den ble betydningsfull etter at kristne misjonærer fra London Missionary Society etablerte seg her i 1823. Fra midten av 1800-tallet var den det religiøse og kommersielle sentrum for Cookøyene. I 1890 ble Avarua også det politiske sentrum, da den britiske residenten etablerte seg her og fikk følge av øygruppens føderale parlament.[1]
De to havnene byen ligger ved er begge små og utsatte, slik at større skip må ankre opp utenfor revet. Avatiu benyttes til ferdsel til og fra de andre øyene, og også av fiskebåter, mindre turistskip og lystfartøter.[1] En oppgradert og modernisert havn med kapasitet til ta imot større skip åpnet i 2013.[3]
Avarua har regjeringskontorer og huser banker, handel og annen forretningsvirksomhet, men har lite turistnæring. Mange av de som arbeider i Avarua bor andre steder på Rarotonga.[1]