In de 16e eeuw liet keizer Karel V de middeleeuwse stadsverdediging van deze stad uitbreiden. Onder meer vier stenen bolwerken verrezen daarin rond 1550 aan de verdedigingsgracht (de Stadsbuitengracht), waaronder Manenborgh en Sonnenborgh. De stadsbouwmeester Willem van Noort ontwierp het fortificatieplan voor Utrecht en was in het zuidelijke deel van de stad verantwoordelijk voor de bouw van bolwerk Manenborgh. Om in deze uitbreiding ruimte te scheppen voor de aanleg van dit bolwerk, werd de verdedigingsgracht verlegd. Hoewel bedoeld als verdedigingswerk, kreeg de Manenborgh gaandeweg een functie als woonhuis en veestal.
Vanaf 1830 zijn de overtollig geworden Utrechtse bolwerken, stadspoorten, verdedigingstorens en stadswal grotendeels afgebroken. Met de afbraak kon in de volgende decennia - naar ontwerp uit 1829 van de landschapsarchitectJan David Zocher jr. - op een groot deel van de voormalige verdedigingswerken het Zocherpark worden aangelegd. Manenborgh maakt vandaag de dag onderdeel uit van dit singelplantsoen. Onderste delen van het bolwerk zijn bewaard gebleven. Restanten zijn een rijksmonument evenals twee woningen die bij het bolwerk staan.