Eric Roth werd in 1945 geboren in New York als de zoon van Miriam "Mimi" Wolf en Leon Roth.[2] Hij groeide op in een van de weinig overgebleven joodse gezinnen in de New Yorkse wijk Bedford-Stuyvesant.[3][4] In zijn jeugd leerde hij boksen.[4]
Zijn vader Leon Roth, die in 2006 overleed, was in de jaren 1950 en '60 bij United Artists verantwoordelijk voor de publiciteitscampagnes van bekende films als Some Like It Hot (1959), The Apartment (1960) en West Side Story (1961). Na zijn carrière bij de studio werd hij een onafhankelijk filmproducent en gaf hij les aan de filmschool van de Universiteit van Zuid-Californië (USC).[5] Zijn moeder Mimi Wolf, die in 2002 overleed, was een scenarioschrijfster voor de radio, studiobaas en onderwijzeres. In de jaren 1960 werd ze bij United Artists een van de eerste vrouwen in Hollywood die het tot het management van een grote filmstudio schopte.[6][7]
In de daaropvolgende jaren groeide Roth uit tot een van de meest succesvolle scenarioschrijvers in Hollywood. Zo werkte hij met regisseurs Michael Mann, Steven Spielberg en David Fincher samen aan respectievelijk The Insider (1999), Munich (2005) en The Curious Case of Benjamin Button (2008), waarvoor hij telkens genomineerd werd voor een Oscar. In 2019 ontving hij voor zijn script van de musicalremake A Star Is Born (2018) een vijfde Oscarnominatie.
Naast film schrijft en produceert Roth ook televisieseries. Zo schreef hij in 2012 de seizoensfinale van het eerste (en enige seizoen) van de HBO-misdaadserie Luck. Van 2013 tot 2016 was hij als uitvoerend producent betrokken bij de Netflix-serie House of Cards.