Miller nacque a Redwood City in California da Dan e Karrie Miller e insieme al fratello minore Chad frequentò la scuola superiore a Roseville. Al college giocò a football con gli UCLA Bruins dal 2014 al 2017. Disputò la prima gara come titolare nel 2015 dopo che Conor McDermott si infortunò contro California. Da quel momento rimase partente per il resto della carriera nel college football.[1] Nel 2016 disputò 5 gare come titolare prima di infortunarsi contro Arizona e perdere il resto della stagione.[2] Dopo la stagione 2017, in cui fu selezionato nella seconda formazione ideale della Pac-12 Conference, Miller si dichiarò eleggibile per il Draft NFL.[3]
Alla NFL Scouting Combine Miller fece registrare il record di sempre tra gli offensive lineman nel salto in lungo da fermo con 3,07 metri.[4] Il 26 aprile 2018 fu scelto come 15º assoluto nel Draft NFL 2018 dagli Oakland Raiders.[5] Debuttò come professionista partendo come titolare nella gara del primo turno contro i Los Angeles Rams. La sua prima stagione si chiuse disputando tutte le 16 partite come titolare.[6]
Nella stagione successiva arrivò ai Raiders il veterano Trent Brown ma il capo-allenatore Jon Gruden annunciò che Miller sarebbe rimasto il tackle di sinistra titolare, mentre Brown sarebbe stato spostato a destra.[7] Concluse la stagione giocando tutte le 16 partite dei Raiders.[8]
Il 22 ottobre 2020 Miller fu messo nella lista riserve/COVID-19,[9] e fu reinserito in squadra due giorni dopo.[10]
Il 21 aprile 2021 Miller firmò un'estensione contrattuale triennale con i Raiders per un importo complessivo di 54 milioni di dollari, di cui 42,6 milioni garantiti, legandosi alla squadra fino alla stagione 2025.[11][12]
Nella stagione 2023 per la prima volta nella sua carriera da professionista Miller non giocò tutte le partite stagionali, a causa di un infortunio alla spalla nella seconda parte di stagione che gli fece saltare quattro partite,[13] e che richiese poi un intervento chirurgico al termine dell'annata.[14]
Il 23 luglio 2024 Miller fu inserito nella lista PUP (Physically Unable to Perform), a designare quindi una situazione di infortunio da recuperare.[15]
