Hollister firmò con i New England Patriots il 5 maggio 2017[1], dopo non essere stato scelto nel corso del draft. Durante le gare di pre-stagione fu in competizione con James O'Shaughnessy per il posto di terzo tight end della squadra, dietro ai veterani Rob Gronkowski e Dwayne Allen. Alla fine Hollister riuscì ad ottenere il posto in squadra e fece il suo debutto in una gara ufficiale nel secondo turno stagione regolare, dove fece registrare la sua prima ricezione su un passaggio da 7 yard di Tom Brady[2].
Il 29 aprile 2019 Hollister fu scambiato con i Seattle Seahawks per una scelta del settimo giro del draft. Nel nono turno ricevette due touchdown dal quarterbackRussell Wilson, incluso quello della vittoria ai tempi supplementari contro i Tampa Bay Buccaneers.[4] La sua stagione terminò con tre marcature.
Il 21 aprile 2020 Hollister firmò per un altro anno con i Seahawks. [5] Nella sua seconda stagione a Seattle giocò tutte le 16 gare stagionali, 5 da titolare, facendo complessivamente 25 ricezioni e 3 touchdown.
Buffalo Bills
Il 19 marzo 2021 Hollister firmò un contratto annuale con i Buffalo Bills, ritrovando il quarterback Josh Allen, suo compagno di squadra al college.[6]
Hollister fu svincolato dai Bills il 31 agosto 2021.[7]
Jacksonville Jaguars
Il 3 settembre 2021 Hollister firmò con i Jacksonville Jaguars.[8] Chiuse l'annata con 7 presenze, 2 da titolare, con 9 ricezioni e un touchdown.
Las Vegas Raiders
Il 22 marzo 2022 Hollister firmò con i Las Vegas Raiders.[9] Fu inserito dai Raiders nella lista riserve/infortunati il 30 agosto 2022 e poi svincolato tre giorni dopo.[10][11]
Minnesota Vikings
Il 27 settembre 2022 Hollister firmò con la squadra di allenamento dei Minnesota Vikings.[12]
Las Vegas Raiders (2º periodo)
L'11 novembre 2022 lasciò la squadra di allenamento dei Vikings per rifirmare con Las Vegas Raiders.[13] Fu svincolato il 17 dicembre 2022.[14] Giocò in 3 partite senza completare nessuna ricezioni
Seattle Seahawks (2º periodo)
Il. 28 dicembre 2022 Hollister firmò per la squadra di allenamento dei Seattle Seahawks.[15] Il suo contratto si concluse al termine della stagione, il 14 gennaio 2023.
Las Vegas Raiders (3º periodo)
Il 2 agosto 2023 Hollister firmò per una terza volta con i Las Vegas Raiders.[16] Il 27 agosto 2023, durante la fase di preparazione alla stagione 2023, Hollister fu inserito nella lista riserve/infortunati,[17] comportando questo che non avrebbe più potuto scendere in campo in stagione con i Raiders.[18] Si accordò con i Raiders e fu quindi svincolato il 30 agosto 2023, per aver modo, una volta superato l'infortunio, di giocare subito per un'altra franchigia.[19]
^(EN) Raiders sign TE Jacob Hollister, su Raiders.com, 11 novembre 2022. URL consultato il 2 agosto 2023 (archiviato dall'url originale il 29 dicembre 2022).
«I giocatoti messi in lista riserve/infortunati prima della [...] definizione del roster finale sono ineleggibili per tornare per la stagione in corso.»