La sigla numerica nel nome della 290 S derivava dalla cilindrata unitaria del motore (cioè quella relativa ad un solo cilindro), che era di circa 290 cm³, mentre la lettera “S” significava “Sport”. Questo propulsore, progettato da Vittorio Jano, prevedeva alcuni ritrovati tecnici che derivavano dal motore V8 della Lancia D50, che la Casa automobilistica di Torino aveva ceduto qualche anno prima alla Ferrari. La 290 S fu la prima Ferrari di categoria “Sport” ad aver installato un propulsore a quattro alberi a camme in testa, cioè montati sopra la camera di combustione, ovvero sulla cosiddetta "testa"[1].
Il modello non fu fortunato nelle gare; dopo poche corse fu infatti rimpiazzato dalla 315 S[1].