Ez a lap vagy szakasz tartalmában elavult, korszerűtlen, frissítésre szorul. Frissítsd időszerű tartalommal, munkád végeztével pedig távolítsd el ezt a sablont! | Legutóbbi frissítés: 2015
Játékos pályafutását az ND Slovan együttesénél kezdte, majd a Domžale szerződtette, ahol két szezont töltött. Az Udinese 20 éves korában, 2004 nyarán igazolta le. 2005 nyarán a Trevisohoz, majd egy évvel később a Riminihez került kölcsönbe. Az Udinesehez 2007 nyarán került vissza. Morgan De Sanctis ekkor távozott a klubtól és ezáltal Handanović lett az első számú kapus. 2012. június 30-ig írta alá szerződését.
2011 májusában a Lazio elleni mérkőzésen hárította Mauro Zárate tizenegyesét. Ez volt a szezon során kivédett hatodik büntetője és ezzel rekordot állított fel a Serie A történetében.
2011 augusztusában újabb 5 éves szerződést írt alá.