Szergej Ovcsinnyikov fiatal éveit a Gyinamo Moszkva akadémiáján töltötte,[1] felnőtt pályafutását a Dinamo Szuhuminál kezdte 1991-ben, de egy év múlva csatlakozott a Lokomotyiv Moszkva csapatához. Hat évig védte a fővárosiak kapuját, ezalatt két kupagyőzelmet ünnepelhetett. Ez idő alatt 190 bajnoki találkozón állt a kapuban, Jurij Szjomin edzősége alatt ő lett a csapat első számú hálóőre. 1997-ben a portugál Benficához igazolt, de nem sikerült alapemberré válnia. Portugáliában megfordult még az Alverca és az FC Porto csapatainál, majd hazatért és 2002-től ismét a Lokomotyiv Moszkva játékosa lett.
2006-ban csatlakozott nevelőklubjához, a Gyinamo Moszkvához, ahol ismét Szjomin lett az edzője. Itt fejezte be karrierjét 2007-ben.
Visszavonulása után a Lokomotiv kapusedzője lett és fiatalokkal is foglalkozott, majd 2008-tól Szjomin segítője lett az ukrán Dinamo Kijevnél. Ezt követően a Kubany élére nevezték ki, de menesztették miután csapata 2009. augusztus 9-én 0-2 vereséget szenvedett hazai pályán a Szaturntól.[2] 2010. május 7-én az élvonalbeli Fk Gyinamo Brjanszk edzőjének nevezték ki.[3]
