A Ponyo a tengerparti sziklán gyermekeknek készült, de mivel olyan jelentésrétegei is vannak, amelyek dekódolásához komoly műveltségre van szükség, azaz a film "történet alatti történetének" fölfejtése felnőttek számára is komoly kihívás, ezért nem érdemes pusztán mesefilmként nézni.
Fudzsimoto, a meghasonlott, az emberiségből és épp ezért saját emberségéből is kiábrándult férfi az óceán mélyén él aranyhal-lányaival. Felesége maga az óceán, azaz a tenger istennője, Granmamare. (Granmamare neve három szóból van összerakva a "gran", azaz: 'nagy'; a "mare", azaz: 'tenger'; és a "mama" szavakból - Granmamare tulajdonképpen a romlatlan, még az emberi civilizáció előtti őstermészet is, hiszen az élet a tengerben született. Ezzel az istennővel az európai mitológiában leginkább a görög Gaia, illetve a római Terra Mater, azaz a Földanya azonosítható.) Fudzsimoto és Granmamare egyik aranyhal-lánya, Brünnhilde kíváncsiságból elszökik otthonról, hogy megismerje apja eredeti közegét, a szárazföldet. Amikor partra vetődik, egy ötéves kisfiú, Szószuke talál rá, és ettől a találkozástól föltámad benne a vágy, hogy ő is ember legyen. Szószuke - mivel nem tudja, hogy igazából Brünnhilde a neve - nevezi el Ponyónak (a név jelentése: 'puha, kövérkés, duci'). Lánya szökését hamar észreveszi Fudzsimoto, utánamegy és elragadja Szószukétól Ponyót, de hiába viszi haza az óceán mélyi házába, ekkor már nincs igazán hatalma fölötte: Ponyo ellenszegül apjának, nem hisz neki, hogy az emberek undorítóak, megtagadja a Brünnhilde-nevet is, és annyira vágyakozik Szószuke és az emberi lét után, hogy vágyakozásával cunamit szabadít a szárazföldre, és a hullámok hátán futva érkezik meg Szószuke karjaiba.
A film - azon túl, hogy a végén a kisfiú és a kislány egymásra talál és teljes a happy end - az őstermészet és az emberi civilizáció, azaz óceán és a szárazföld, a női és a férfi őselem kibékülésével ér véget.[1]
A film legfontosabb zenei motívuma, a Ponyo-motívum. Ennek egyik változata a cunami-motívum, de ez a kettő csak hangszerelésben és ritmikailag különbözik egymástól. A cunami-motívum ritmusában azonos Wagner Walkürenritt ('walkürök lovaglása') motívumával, illetve a Ponyo-motívum első négy hangja a Walkürenritt tükörfordítása. A Ponyo-motívum másik előzménye (szintén tükörfordítása) SchumannFröhlicher Landmann, von der Arbeit zurückkehrend ('A munkából hazatérő vidám földműves') című zongoraműve. A Ponyo-motívum tehát a Walkürenritt és a Fröhlicher Landmannösszevegyítése. Így zeneileg is megfogalmazódik, hogyan keveredik Ponyo figurájában Ponyo és Brünnhilde (a kövérkés kislány és a páncélos amazon-istennő), azaz az istennő (walkür), aki irtózik a férfiaktól és az emberi élettől, és a földi, emberi életre; férj és kisgyerek után vágyakozó lány.
További motívumok a film zenéjéből (nem teljes lista!):
