Le Blackfin rejoint Pearl Harbor le . Au cours de ses opérations de guerre (du au ), le submersible effectua cinq patrouilles de guerre, opérant notamment en mer de Chine méridionale et en mer Jaune. Il coula le destroyer japonais Shigure, dans le golfe du Siam le , et un cargo totalisant 4 325 tonnes.
Le Japon capitule pendant sa cinquième patrouille de guerre. Après avoir détruit 61 mines marines, le sous-marin rejoint Guam, arrivant à Apra Harbor le . Après avoir reçu quelques modifications et du carburant, il se rend à San Diego où il rejoint le 1er escadre de sous-marins.
Après-guerre
En , le Blackfin opère dans le Pacifique ; la majorité de ses opérations furent menées près des îlesHawaï et Mariannes. En juin et , il participa à « l'opération Iceberg » qui l'emmena à travers le cercle polaire. Il rejoignit ensuite la base de Mare Island où il fut placé en réserve le .
En , le Blackfin est converti en sous-marin « Guppy » (Greater Underwater Propulsion Power Program) et remis en service le . Il opéra avec la Force sous-marine de la Pacific Fleet, basée à San Diego jusqu'au et par la suite à Pearl Harbor. Lors de cette période, il effectua deux croisières en Extrême-Orient (- et janvier-); menant des opérations locales et de formation, et effectuant des simulations de patrouilles de guerre.
Le Blackfin fut désarmé et rayé du registre naval le . Il fut utilisé comme navire cible et coulé par une torpille pendant l'exercice "SubSinkEx Project Thurber" au large de San Diego, en Californie, le . Certaines sources[1] indiquent que le naufrage fut par inondation partielle délibérée pour acquérir des données acoustiques sur les implosions sous-marines et qu'aucune torpille ne fut utilisée.
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